Fourmis champignonnistes - Fourmis coupe-feuilles

Fourmis parasol ou Fourmis manioc en Guadeloupe 

Alain Lenoir mis à jour 01-Fév-2024

Les fourmis champignonnistes (fourmis parasol de Guadeloupe) sont caractéristiques de l'Amérique latine tropicale et subtropicale. Elles font partie de la sous-famille des Attines avec 230 espèces. Ce sont essentiellement les Atta et Acromyrmex mais aussi des espèces plus primitives comme les Apterostigma qui font de petites colonies. Elles ont inventé il y a 50-60 millions d’années la culture des champignons sur compost en association obligatoire (symbiose) avec un champignon. Elles prennent la niche écologique occupée en Afrique et en Asie par les termites champignonnistes Macrotermitidae qui n'ont pas de flagellés symbiotiques et sont donc incapables de digérer la cellulose. Les fourmis champignonnistes font du compost dans des fermes à champignons, elles fertilisent les jardins de champignons avec des morceaux de plantes mâchées (feuilles découpées, pétales de fleurs). Le champignon digère les feuilles grâce à des enzymes que les fourmis ne possèdent pas. Une colonie peut comporter plusieurs millions d'individus et consommer quotidiennement autant qu'une vache adulte. Atta cephalotes et A. sexdens sont les premiers insectes nuisibles d'Amérique tropicale et peuvent détruire jusqu'à 10% des récoltes.

    

Le nid d'Atta (Souza et al 2021) : Le long des pistes 5% des fourmis sont parasitées par 4 espèces de phorides, très peu le sont à la sortie du nid et les soldats sont presque toujours épargnés.

Atta et Acromyrmex cultivent un champignon basidiomycète de type lépiote (Leucoagaricus, Rozites) avec des morceaux de feuilles, les larves sont nourries avec les mycotêtes (= gondylidia ou choux-raves) du champignon (surtout hémicellulose, la cellulose est peu digérée), les adultes se nourrissent simplement avec la sève des feuilles. Le champignon ne fructifie presque jamais, sauf si la colonie meurt.

Les nids comportent une seule reine inséminée jusqu’à 10 fois. Elle peut vivre jusqu’à 15 ans, elle pond en moyenne 20 œufs par minute, soit 10 millions par an.
Les vols nuptiaux sont spectaculaires, regroupant des milliers de sexués (fourmis volantes). La reine fécondée souvent par plusieurs mâles va avoir une réserve de sperme pour toute sa vie. Elle emporte dans son vol nuptial un fragment de mycélium dans sa poche infrabuccale pour fonder une nouvelle colonie et démarrer sa culture. Dans la chambre où elle s'est isolée, elle défèque et y dépose le champignon avec de la salive.

Le succès considérable de ces fourmis est lié à la taille des colonies : plusieurs millions d’individus. Ceux-ci sont de taille très variable (castes), et ont des tâches bien différenciées. Celles que l’on voit sont les fourrageuses qui vont récolter les feuilles. Elles s’organisent en brigades et travaillent à la chaîne. Elles sont protégées par des soldats aux mandibules acérées. En moyenne 20 à 40% des fourageuses d'Atta et Acromyrmex rentrent au nid à vide. En fait les ouvrières partent du nid avec leur jabot plein de liquide (origine champignons ?) qu’elles assimilent dans leur estomac si elles rentrent chargées. Elles partent avec leur lunchbox.. (Rytter and Shik 2016).

On a mesuré qu'une colonie d'Atta récolte de 88 à 509kg de poids sec de feuilles par an sur 800 à 5000 m2 avec jusqu'à 3 km de pistes. Un arbre peut être défolié à 40%. Les pistes peuvent aller jusqu'à 250m. Les plantes autour de la colonie ont un succès reproducteur diminué, mais les graines déposées dans les chambres de rejets germinent mieux. Elles deviennent hyper abondantes dans les habitats modifiés par l'homme où il y a une fragmentation des espaces. Avec le retour de la forêt la densité des nids baisse à nouveau (Leal et al 2024).

Dégats d'Atta sur un arbuste :  

Un nid d'Atta en Guyane :  

et les Atta ennemis des Azteca

Mais dans certains endroits au Brésil "Les fourmis s’en donnent à cœur joie. Elles sont considérées comme des alliées ici, même quand elles dévorent les feuilles d’un arbre complet, dépouillé jusqu’à la dernière miette : c’est que l’arbre était malade ou mal placé. De même qu’on commence à entendre en Europe qu’il n’y a pas de mauvaises herbes, il n’y a pas ici de ravageurs, que des auxiliaires." (Morel Darleux 2018). Pourtant le géographe Hervé Théry dans Télérama du 4 septembre 2019 à propos de la forêt a amazonienne qui brûle "La culture sur brulis est vieille comme l'agriculture. Les indiens d'Amazonie iont toujours brûlé des surfaces de 3 ou 4 hectares, sur lesquelles ils cultivent quelqes années. Quand le sol est épuisé, et surtout quand les fourmis arrivent, ils vont plus loin."

En Guadeloupe et Guyane on parle des fourmis manioc ou fourmis parasol. Il existe à Cayenne une Rue des fourmis manioc. Aïyana, indienne wayana en 1564 au bord d’un affluent du Maroni doit son nom de Chasseuse de fourmis parce qu'elle a voulu chasser les fourmis manioc du jardin de sa mère avec des flèches.

La fourmi et le champignon forment une véritable symbiose. Les ouvrières reconnaissent leur propre souche de champignon et tout champignon étranger est rejeté. Il y a un véritable apprentissage de l’odeur de leur cultivar (Seal et al. 2012). Elles perçoivent même si les feuilles sont nocives pour le champignon (par exemple traitées avec un fongicide) et vont alors les éviter (Arenas and Roces 2016). Ces dernières années on a découvert que la symbiose est bien plus complexe que ce que l’on pensait. Des champignons parasites très virulents du genre Escovopsis peuvent se développer dans la culture et tuer la colonie rapidement. La réponse des fourmis a été d'inventer des produits phytosanitaires en domestiquant des bactéries actinomycètes du genre Pseudonocardia qui se trouvent sur le corps de la fourmi. Elles ont développé, derrière leur tête, sur leurs flans ou sous leurs pattes, de minuscules « cryptes » qui les tiennent au chaud, et des glandes associées qui les nourrissent (Li et al 2018, voir Herzberg 2018). L’ensemble de ces accessoires consommerait 25 % des dépenses énergétiques de l’insecte. L'un des antibiotiques a été identifié, il s'appelle dentigérumycine (Oh et al 2009), mais il ne semble pas qu'il soit intéressant pour l'homme. Ces bactéries secrètent d'autres antibiotiques comme la candicidine (connue depuis 1953) qui sont actifs contre des Streptomyces (Haeder et al 2009, Dangelo et al 2016). On ne comprend pas pourquoi les Escovopsis n'ont pas développé de résistance ... (Li et al 2018, voir Herzberg 2018). On trouve des Pseudonocardia chez de nombreuses espèces d'hyménoptères (Matarrita-Carranza et al 2017). Ces bactéries sont aussi emportées par la jeune reine fondatrice. Il existe aussi des levures qui mangent les bonnes bactéries ; et d’autres micro-organismes en cours de découverte. On vient par exemple de trouver des bactéries fixatrices d’azote comme celles qu’on trouve dans les racines de légumineuses. Il existe un véritable « microbiome » bactérien dans la meule à champignon où ce sont des bactéries qui digèrent les parois cellulaires des plantes (Suen et al. 2010). Chez Apterostigma il y a d'autres bactéries qui pourraient être utilisées contre des infections nosocomiales grâce à la selvamicine. Voir L'agriculture raisonnée des fourmis (Le Nouvel Observateur, 9 janvier 2006) où Cameron Curie découvre les bactéries qui vivent en symbiose avec les champignons des attines. Pdf.
Voir Champignons chefs de symbiose. La Recherche, avril 2005, p.17. Selon Poulsen et Boomsma (2005) les attines Acromyrmex ne cultivent qu'une seule espèce de champignon symbiote.

Nathaniel Herzberg attire notre attention sur une publication récente "Contre l’antibiorésistance, les fourmis donnent l’exemple" : les fourmis Acromymex ont adopté des bactéries Pseudonocardia pour lutter contre d’autres bactéries, les Streptomyces, qui tuent le champignon symbiotique. "Les chercheurs soulignent enfin que, plutôt que d’éliminer rapidement la totalité des souches infectieuses, les fourmis s’y prennent lentement et se contentent d’en inhiber l’effet, en les maintenant sous un seuil de concentration. « Tout cela permet de mieux comprendre comment les fourmis utilisent les antibiotiques depuis des millions d’années sans dommage, alors que l’antibiorésistance fait déjà de sérieux ravages, cinquante ans après leur première utilisation par l’homme », souligne Hongjie Li, de l’université de Madison." (voir Pathak et al 2019). Fanny Agostini dans la chronique sur Europe1 le 6 mai 2021 dit "Antibiorésistance : prenons exemple sur les fourmis" : les attines pourraient servir de modèle pour lutter contre le développement de l'antibiorésistance. Elles ont de multiples souches dont certaines vont permettre de lutter contre la résistance des pathogènes
Chez Cyphomyrmex du Brésil (champignonniste) on a trouvé la cyphomycine, en fait c'est un antifongique (Chevrette et al 2019, voir Fraval 2019).

           Actinobactéries Pseudonocardia :        

Chez les fourmis champignonnistes le champignon symbionte est menacé en permanence par des antagonistes microbiens et divers pathogènes comme on l'a vu avant. Selon une revue de Goes (et al 2020) il y a deux mécanismes de défense 1) La reconnaissance chimique des signaux volatiles émis par les microbes et des signaux émis par les champignons attaqués et 2) La mémoire de la colonie pour les pathogènes, ce qui est nouveau. Il y a donc une communication fourmis / champignons.

Le nid souterrain est de la taille d’une maison. C’est une vraie mégapole, il faut excaver 7 mètres et 60 tonnes pour un nid complet âgé de seulement 6 ans avec 8 000 chambres. Il se prolonge par de nombreux tunnels à 40-50 cm sous la surface du sol, qui peuvent aller jusqu’à 90 mètres et facilitent l’approche des arbres ou arbustes. Il peut s’étendre sur un hectare. Voir une vidéo après injection de béton liquide pour suivre les tunnels entre les chambres. Cette vidéo est ancienne.

Le nid d'Atta selon le livre Mille milliards de fourmis :

         

 

Selon GoodPlanet.info (6 août 2021). "L’ingéniosité et la capacité d’adaptation des fourmis ne cesseront jamais de nous surprendre. Dans la pampa argentine, des colonies de fourmis ont développer une forme de symbiose avec un champignon explique la chaîne YouTube le Zapping Sauvage. Ainsi, les ingénieuses fourmis coupe-feuille ont créé une véritable usine à nourriture. Les unes coupent les feuilles, les autres les portent jusqu’à la fourmilière puis les donnent à manger à un gros champignon. Ce champignon en produit des cultures qui servent de nourriture pour toute la colonie. Afin de se protéger du CO2 rejeté par le champignon en se développant, les fourmis ont creusé des aérations pour faire circuler l’air et leur permettre de travailler sous terre sans s’asphyxier."

Meule à champignons
Elle ressemble à une éponge.
- la meule pousse dans une chambre maintenue à température et hygrométrie idéale,
- les fourmis sécrètent des antibiotiques (myrmicacine) pour protéger le champignon des bactéries, des autres champignons et même des fructifications du champignon. Ces fructifications sont parfois obtenues en culture artificielle. Le champignon est immunisé contre les antibiotiques de la fourmi.
- elles pratiquent aussi la taille du mycélium qui pousse en formant des boules (mycotêtes) qui sont consommées par les larves qui y trouvent des stérols et des composés azotés. Les ouvrières mâchent aussi les hyphes et récupèrent les sucs, puis les donnent aux larves. Pour Bass et Cherrett la croissance du mycélium est accrue de 30% sous l'effet des ouvrières. Elles cassent les mycelia avec leurs mandibules, ce phénomène est reproductible à la main avec une aiguille. Elles sont aussi capables de varier leur effort en fonction des besoins de la colonie.
- les ouvrières ont des besoins alimentaires différents : seulement 5% de leurs besoins énergétiques sont couverts par du champignon, le reste l'est par les sucs et la sève des feuilles coupées. Pourtant le champignon est nécessaire à la survie des adultes.

Fourmis champignonnistes et réchauffement climatique. Il semblerait d'après des travaux tout récents que les grands nids d'attines émettent de grandes quantités de CO2 et N2O. Voir plus.

Evolution. Une étude de généalogie des fourmis de forêt tropicale d'Amérique du Sud a confirmé l'apparition de l'agriculture il y a 55 à 65 millions d'années (déjà signalé par Morin 1998 à 50 millions d'années, voir aussi La Recherche, décembre 1998. Pdf.). Pourtant, longtemps ces fourmis se sont contentées de cueillir et se nourrir des champignons sauvages et il a fallu attendre il y a 30 millions d'années pour franchir le grand pas de la culture dans le nid avec domestication de cultivars spécifiques. Cela serait apparu dans des zones plus sèches (Branstetter et al 2017, voir Roy 2017). Franceinfo propose un quizz : "qui a inventé l'agriculture entre les Français, réponse A, les Sumériens, réponse B et les fourmis, réponse C ? Il s'agit en réalité des fourmis. Car oui, les fourmis ont la main verte et cela fait déjà 60 millions d'années que c'est le cas. Les humains ont été bien en retard par rapport à ces insectes. En effet, ils ont quant à eux inventé l'agriculture il y a 10 000 ans seulement. Une preuve de plus que l'homme a beaucoup à apprendre des animaux." (franceinfo 2017).

Les pistes des champignonnistes semblent fonctionner de manière particulière. En effet il semblerait qu'il n'y ait pas de répartition des tâches ni de coordination. Chaque fourmi résout comme elle l'entend les problèmes qu'elle rencontre et c'est la somme de toutes ces actions individuelles qui leur permet de bâtir les sentiers. Les fourmis "agissent uniquement en fonction de leur propre perception des obstacles", précise l'étude. "C'est surprenant, car les comportements collectifs s'organisent souvent en communiquant", explique à l'AFP Thomas Bochynek (et al 2019, voir Science et Avenir 2019). Voir Vézina (2019) avec interviews de Guy Theraulaz et Vincent Fourcassié.
« Il n'y a pas de communications chimiques entre les fourmis pour signaler la présence d'obstacles, mais il y a une communication indirecte baptisée stigmergie. Ce terme ne se limite pas aux signaux chimiques. La stigmergie comprend aussi l’interaction des insectes avec les structures matérielles qu’ils ont construites », explique Guy Theraulaz.
Phéromones de piste chez les champignonnistes. Les fourmis arrivent à s'adapter au vent dans le dépôt des phéromones de piste (travail en Argentine) (Alma 2022).

La lutte contre les champignonnistes n'est pas facile. On utilise encore beaucoup les insecticides de synthèse.
Un nouvel insecticide pour lutter contre les fourmis champignonnistes Atta et Acromyrmex ? L'azadirachtine est toxique pour au moins 300 espèces d'insectes dont les fourmis et se dégrade vite. C’est un métabolite secondaire présent dans l'huile extraite des graines d'Azadirachta indica (aussi appelé margousier, ou neem, originaire d'Inde), bien connu en médecine ayurvédique (Amaral et al 2019).

En Amazonie, la grenouille Lithodytes lineatus vit dans les colonies d'Atta sans être attaquée, elle porte sur sa peau des substances qui la protègent, sans doute par mimétisme chimique mais cela reste à étudier (Barros et al 2016).

La fourmi champignonniste est souvent utilisée comme symbole. C'est ainsi que la couverture du livre "Transmettre" de Céline Alvarez et nombreux autres auteurs (L'Iconoclaste, 2017) présente des fourmis champignonnistes. Le Laboratoire de Wurzburg avait un timbre avec des champignonnistes (1995) :

      

Les fourmis champignonnistes avec leurs grandes colonies sont toujours très attractives dans les expositions. On les a vues au Palais de la Découverte à Paris, à Rennes, Nantes, Tours, etc.. Le parc Phoenix à Nice développe en 2019 des élévages d'insectes avec des Atta. Un nouveau parc animalier près de Pau (Exotic Park) a une super colonie d'Atta cephalotes (oct 2020). Voir aussi au Musée d'Histoire Naturelle de Washington en 2006.

Dans Belzébuth ne mordra plus, de Luc Passera la vie des fourmis champignonnistes résumée pages 42 et suiv. : " À côté des feuilles vertes on avait aussi placé des pétales de roses si bien que les fourmis qui revenaient vers le nid formaient une colonne où alternaient des porteuses de fragments verts ou roses. On aurait cru voir une armée de porte-drapeaux !" (p.43).

Ce texte est inspiré en partie du livre sur les fourmis coupeuses de feuilles de Hölldobler et Wilson (2010) et de sa traduction en français (L'incroyable instinct des fourmis; Hölldobler et Wilson 2012). Voir bien sûr Les fourmis, de Luc Passera et Serge Aron (2005) : Chapitre 12 : Relations entre les fourmis et les mycètes.

Vidéos :
- Les super pouvoirs des plantes, FR5 24 octobre 2022 (BBC). épisode1. Au début du film une séquence sur les fourmis champignonnistes. De belles images en accéléré. On parle du champignon qui a domestiqué les fourmis pour se nourrir de feuilles, mais on oublie que les fourmis se nourrissent du champignon..
- Atta en Guyane par G. Renaud
- Voir dans le film Les Superpouvoirs des animaux, De Francis Welch, 2014, une séquence sur les attines.
- Des Atta du Brésil (Mathilde Lenoir, mai 2022) :

     et la vidéo

- Les fourmis manioc en Guadeloupe, par Ulysse Lenoir (ouvrir de préférence avec VLC Media Player)

     

Articles :
- Paccalet, Y. (1997). L'obscure cité des coupeuses de feuilles. Terre Sauvage. n°114, Février 1997. 40-49. Photos de Mark Moffett. Pdf

Les voeux de nouvel an avec des champignonnistes :

     

Dans Gérard et les fourmis on parle des fourmis champignonnistes qui font "du fumier.. et la récolte est faite dès que les champignons sont mûrs... Ces petites bêtes qui savent planter et récolter."

Une poterie de reine d'Atta

Dans Les aventures de Mike on trouve un soldat de fourmi-manioc dans la citrrouille magique.

Voir aussi Les fourmis champignonnistes dans Les insectes en bande dessinée Tome 4 :

       

Le choix des plantes par les Atta. Un beau projet : la reconnaissance des plantes par les fourmis champignonnistes dans le laboratoire d'Ana Maria Viana. Les plantes dangereuses (par exemple traitées avec un fongicide) sont reconnues par les fourmis qui les mémorisent car le champignon émet des volatiles. Voir Le blog de myrmecological News avec de belles photos des expériences (Aredes et al 2022).

Des Crematogaster cultivent des champignons au Cameroun. Un très beau scoop d'Alain Dejean. Les champignonnistes n'étaient connues que d'Amérique (Dejean et al 2023).
De part et d’autre de l’océan Atlantique, des fourmis cultivent des champignons (Courrier International 3 avril 2023). "La culture de champignons par les fourmis a évolué de manière indépendante dans des populations d’Amérique et d’Afrique. Le dernier exemple en date a été observé au Cameroun, où des fourmis cultivent des champignons pour construire leurs nids. Sur le continent américain, les fourmis coupe-feuille Attini cultivent des Agaricaceae pour se nourrir, tandis qu’au Cameroun Crematogaster clariventris cultive des Capnodiales pour consolider leur nid afin de le rendre résistant aux pluies torrentielles. Et même une fois que les champignons sont morts, les fils fongiques laissés dans les murs contribuent à renforcer la construction. Alain Dejean, entomologiste à l’université Paul-Sabatier à Toulouse, premier auteur de l’étude, suppose que les fourmis Azteca d’Amérique centrale et du sud utilisent aussi des champignons pour leurs constructions. Ce que confirme Corrie Moreau. Pour elle, “l’évolution répétée de comportements complexes [chez les fourmis] est probablement beaucoup plus courante que nous ne le pensons.” Reste à découvrir où se trouvent les autres populations de fourmis éleveuses de champignons et à comprendre le type de partenariat qu’elles ont noué avec eux."

Découverte de la fourmi d'Argentine et d'une champignonniste à La Réunion (Colindre 2023).
Colindre, L. (2023). Découverte de Linepithema humile (Mayr, 1868) sur l’île de la Réunion & nouvelle mention pour l’espèce Cyphomyrmex minutus Mayr, 1862. 4. https://zenodo.org/records/10223027. Pdf

Voir
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- franceinfo. (2017) Les fourmis ont inventé l'agriculture bien avant l'Homme. fr.news.yahoo.com, 25 avril 2017.
- Fraval, A. (2019) Les antibiotiques, c’est entomologique. Opie-insectes, mai 2019, p. http://www7.inra.fr/opie-insectes/epingle19.htm
- GoodPlanet.info (2021). La colonie coupe-feuille : d’ingénieuses fourmis agricultrices qui ont aussi solutionné un problème de pollution (GoodPlanet.info 6 août 2021)
- Morin, H. (1998). Les fourmis attines ont inventé l'agriculture il y a 50 millions d'années. Le Monde. Mercredi 28 octobre. p.25. Pdf. Avec Interviews de Pierre Jaison et Pierre Jolivet
- Profession chercheur épisode 01 - Les fourmis agricultrices (ScienceAnimation MidiPyrénées, par Audrey Dusutour 2010, sur Youtube)- Herzberg, N. (2018). Les fourmis, premières agricultrices bio Le Monde 7 octobre 2018. Voir texte ou pdf
- Roy, S. (2017). Pour l'agriculture, 30 millions d'années d'avance sur l'homme. Le Figaro 13 avril 2017. p. 11. Pdf
- Science et Avenir (2019) Les fourmis bâtisseuses de sentiers travaillent sans communiquer. Science et Avenir, 24 janvier 2019, p. https://www.sciencesetavenir.fr/animaux/arthropodes/les-fourmis-coupe-feuille-travaillent-sans-communiquer_130959. Pdf
- Vézina, A.-M. (2019) Les fourmis coupe-feuille entretiennent leurs sentiers sans communiquer. larecherche.fr, 11 février 2019, p. https://www.larecherche.fr/entomologie/les-fourmis-coupe-feuille-entretiennent-leurs-sentiers-sans-communiquer Pdf
- Viana A.M. (1996) La reconnaissance coloniale du couvain et du champignon chez la fourmi champignonniste : Acromyrmex subterraneus subterraneus, Thèse soutenue à Paris 13. Résumé

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