Reconnaisance coloniale "Nestmate recognition" et Gestalt

            

Alain Lenoir Mis à jour 19-Avr-2021

L'identité coloniale chez les insectes sociaux est basée sur la reconnaissance coloniale. Le plus souvent les colonies sont fermées aux étrangers, parfois de manière très stricte (exemples les oecophylles, Manica rubida, Camponotus cruentatus), parfois moins. Miss Fielde suggérait déjà dans les années 1900 le rôle de substances chimiques dans la reconnaissance coloniale (Fielde 1901, 1903). En 1975 P. Howse proposait que les insectes sociaux se reconnaissent avec des substances cuticulaires non volatiles. Howard (1993) avait vu que les lipides cuticulaires sont spécifiques de l'espèce et de la colonie. Parmi ces lipides il y a les hydrocarbures et tous les travaux ont montré que la fermeture coloniale est liée à une odeur collective que l'on peut assimiler à un code-barre (Passera). Crozier et Dix (1979) ont émis l'hypothèse que les profils cuticulaires se mélangent entre ouvrières formant une odeur coloniale "Gestalt odour" caractéristique de la colonie -voir plus loin).

Voir Les Fourmis de Stéphanie Ledu

À partir de 1980 j’ai entrepris l’étude d’une nouvelle espèce, Cataglyphis cursor, pour aborder les problèmes de la reconnaissance coloniale. Le premier niveau de reconnaissance chez les insectes sociaux est en effet la société : il est bien connu que les colonies sont fermées aux individus des autres colonies (et bien sûr d’autres espèces) qui sont rejetés et même tués. Mon attention avait été attirée sur la fourmi Cataglyphis cursor par des articles de Henri Cagniant de Toulouse ; cet auteur a en effet décrit chez cette espèce une reproduction par parthénogenèse thélytoque (production de femelles) en l’absence de reine. Il pouvait être intéressant de tester la reconnaissance interindividuelle entre fourmis de divers degrés de parenté. En fait le modèle s’est révélé très intéressant pour d’autres raisons, après les premières observations sur le terrain et au laboratoire : les sociétés ne sont que partiellement fermées dans un même habitat car elles se reproduisent par bouturage. C’est donc une situation intermédiaire entre les espèces à sociétés très fermées (la plupart des espèces) et les espèces à groupes ouverts formant dans la situation extrême une unique super-société. Par ailleurs je me suis intéressé à la reconnaissance coloniale dans les soins au couvain (premiers travaux sur Lasius niger, Lenoir 1981) et Cataglyphis cursor pouvait être aussi un bon modèle. J’ai ainsi montré que dans une colonie les larves hétérocoloniales sont moins nourries, argument important pour la sélection de parentèle (Lenoir 1984).

Apprentissage préimaginal
La reconnaissance coloniale s'apprend par apprentissage préimaginal comme nous l'avons démontré pour la première fois chez Cataglyphis cursor pour les soins aux larves (Isingrini, Lenoir et Jaisson 1985) puis confirmé chez Camponotus floridanus (Carlin and Schwartz 1989, voir aussi Baudoin 2019 p. 102). Cela marche seulement chez les toutes jeunes larves. Voir plus

Démonstration du rôle des hydrocarbures dans la reconnaissance coloniale
- Les tests de confrontation ont été évidemment très utilisés par tous les auteurs montrant que des fourmis de colonies différentes se reconnaissent et que l'agressivité entre colonies est corrélée à la différence entre les profils d'hydrocarbures. C'est le cas de Cataglyphis cursor (Nowbahari et al 1990).
- Les expériences avec supplémentaion ont aussi bien sûr été rélaisés. Seuls les extraits contenant les hydrocarbures sont efficaces, les extraits de substances plus polaires ne modifient pas l'agressivité des fourmis. L'ajout d'extraits de fourmis hétérocoloniales à un individu le rend difficile à reconnaître, et au contraire un extrait d'une homocoloniale sur une étrangère la rend moins agressée (Lahav et al 1999). Meskali (et al 1995) ont enduit la cuticule d'ouvrières Camponotus vagus avec du (Z)-9-tricosène, alcène naturellement absent dans cette espèce. Cette modification de la composition des hydrocarbures est suivie d’une augmentation significative des antennations et des menaces exprimées par des individus non traités envers leurs congénères traitées. même résultat chez Camponotus floridanus avec es applications de C23 non présent naturellement (Brandstaetter et al. 2008). Cela marche aussi sur les abeilles où l'on ajoute du C32 (Breed 1998) et qi sont capables de différencier du C23 par rapport à du C27 (Getz & Smith 1987). Chez les termites, l'ajout de parafines à Retulitermes speratus et Coptotermes formosanus renforce les agressions (Gassa and Takahashi 1995).
- Les expériences avec des leurres (fourmis mortes) imprégnés d'extraits au pentane montrent la même chose. Cela a été fait chez Camponotus vagus (Bonavita-Cougourdan et al. 1987, Morel et Blum 1988) et chez Cataglyphis cursor (Nowbaharri et al 1990). Sur le terrain, les cadavres homocoloniaux de Formica montana débarrassés des lipides cuticulaires (lavage avec des solvants apolaires) sont agressés alors que des cadavres lavés avec des solvants polaires sont toujours acceptés (Henderson 1990). Des expériences avec leurres montrant le rôle des hydrocarbures ont aussi été effectuées chez les abeilles (Breed et Stiller 1992) et des guêpes parasitoïdes de fourmis (Liepert et Dettner 1993).
- On a aussi utilisé des billes imprégnées par des hydrocarbures et cela confirme tous les travaux précédents, par exemple chez Pogonomyrmex barbatus (Wagner et al. 2000, Green & Gordon 2007), Formica japonica (Akino et al 2004), Formica xerophila où l'extrait d'une seule fourmi est suffisant (Tanner 2008).
- Le lavage des individus à l'eau plus ou moins chaude induit des problèmes de reconnaissance chez les fourmis et les termites. Cela a été controversé car les lipides ne se dissolvent pas dans l'eau, pourtant cela modifie sans doute la couche épicuticulaire. Chez les fourmis c'est connu depuis Piéron (1906), et la confirmation de ces expériences par Fresneau (1980) chez Neoponera et Roux (et al 2009) chez Camponotus. Chez les termites c'est aussi connu depuis 1911 (Andrews), puis Matsuura (2001).

Le Masne rapporte des observations de Bethe (1898) : si on enduit des fourmis d'une colonie A avec un broyat à l'eau d'une colonie B elles sont tolérées dans B mais de manière temporaire (in Grassé, X2, p. 1113)
- Chez les Acromyrmex echiniator du Panama il y a de nombreuses bactéries dans le tube digestif. Le traitement avec de la tétracycline modifie un peu le profil des hydrocarbures cuticulaires (pour le C36 et le C40). Cela entraîne des modifications dans la reconnaissance coloniale (Teseo et al 2019).

Différences d'hydrocarbures et reconnaissance coloniale
Dans de nombreux exemples il  a été montré que les colonies diffèrent selon leur profil d'hydrocarbures. Chez Cataglyphis iberica les différences entre colonies de Barcelone et celles de Murcia étaient très fortes et ensuite il est apparu que c'étaient des espèces différentes
(Dahbi et al 1996) : Barcelone à gauche et Murcia à droite. En fait celles de Murcia sont une nouvelle espèce, Cataglyphis gedeai (de Haro et Collingwood 2003). Ceci a été confirmé avec la biologie moléculaire (Villalata et al 2018).

Nous avons observé aussi des différences chez Lasius niger avec des colonies provenant d'un même endroit ou de zones très différentes (Lenoir et al 2009).

Récemment Firmino (et al 2020) ont confirmé cette variation sur 4 colonies d'Ectatomma brunneum de deux régions du Brésil.

Chez Aphaenogaster senilis les différences intercoloniales sont peu marquées, et juste significatives (Lenoir et al 2001). Signorotti (et al 2014) ont mesuré les différences d'hydrocarbures entre 9 colonies de Banyuls-sur-Mer, et confirment que cette différence est moins forte puisque seulement 81% des fourmis sont affectées à leur bonne colonie. C'est sans doute lié au mode de reproduction par fission (Ledoux 1971, 1973).

Brachymyrmex patagonicus, espèce d'Afrique du Sud, envahissante dans le sud des USA (depuis 1976, et aussi Asie, Espagne et Martinique), par exemple au Texas. Pourtant, c'est une fourmi qui reste multicoloniale avec des colonies monogynes très agressives entre elles, parfois à moins de 2,5 mètres, avec 400 à 800 colonies /ha. Chaque colonie garde un profil cuticulaire propre bien différencié. L'agression intercoloniale est cependant liée plutôt à la différenciation génétique plutôt qu'aux différences chimiques. Elle est sans doute liée à un petit nombre de composés (Eyer et al 2021).

Les isopodes terrestres Hemilepistus reaumurii des régions arides d’Afrique du Nord ont une vie sub-sociale formant des familles qui ont différents profils d'hydrocarbures comme les colonies de fourmis, pourtant les fèces ne sont pas typiques de la famille (Ayari et al. 2016). Chez Armadillidium les bactéries symbiotiques Wolbachia ont un rôle dans la mise en place de l’odeur cuticulaire qui permet le choix d’orientation sexuelle, les mâles savent différencier des femelles infectées ou non (Richard 2017).

La gestalt et le rôle de la glande postpharyngienne, des trophallaxies
L'odeur coloniale (Gestalt) permet aux individus de se reconnaître. Bagnères et Morgan (1991) ont montré que la glande postpharyngienne (PPG) était le lieu de stockage des hydrocarbures et que ces hydrocarbures sont responsables de la reconnaissance. On a aussi appliqué le contenu de la PPG sur des fourmis Cataglyphis niger pour montrer leur rôle dans la reconnaissance coloniale (Soroker et al 1994). Chez cette espèce C. niger les hydrocarbures sont synthétisés au niveau de la cuticule et migrent dans la PPG où ils sont stockés, sans doute en passant par l'hémolympe. Ils sont ensuite
échangés lors des trophallaxies pour l'établissement d'une odeur coloniale homogène (Soroker et al 1995). De nombreux travaux ultérieurs ont montré le rôle des trophallaxies dans la mise en place de la gestalt, par exemple chez Cataglyphis iberica (Dahbi et al. 1999) et Camponotus fellah (Boulay et al 2004).

La PPG de Pachycondyla (C. Lucas) :

Des controverses sur le rôle de la gestalt
Chez les Formica execta on observe une très forte plasticité phénotypique dans la reconnaissance coloniale. Les auteurs écrient "workers adjust their profile to ‘match’ the dominant chemical profile within that colony, hence maintaining the colony-specific chemotype and indicates that a ‘gestalt’ mechanism, i.e. profile mixing, plays no or only a minor role." Que penser de ces travaux ?? Comment les fourmis "match" leur profil d'hydrocarbures sur celui de la colonie ? Les auteurs n'ont même pas regardé si elles trophallaxaient..
(Martin et al 2019)
.

Le rôle des différentes classes d'hydrocarbures
Les différents hydrocarbures sont impliqués dans la reconnaissance coloniale de manière très variable. Selon les espèces on parle des méthylalkanes, pour d'autres des alcènes. En général on considère que les alkanes saturés qui ont une température de fusion plus élevée, sont plutôt impiqués dans lutte contre la dessication. Chez Camponotus vagus ce sont les diméthylalkanes qui sont concernés et expliquent la variation intercoloniale (Bonavita-Cougourdan et al. 1987).
Chez les Azteca, le profil global des hydrocarbures cuticulaires n'est pas lié à l'agression, mais ce sont les alkanes méthylés qui sont responsables de la reconnaissance (Camarota et al 2021).

L'effet "cher ennemi" démontré chez les fourmis arboricoles Azteca au Brésil (Viçosa). Entre colonies voisines on peut avoir les effets inverses comme le "cher ennemi" ("DE dear enneny") où l'on est moins agressif envers les voisins connus, ou au contraire le "méchant ennemi" (NN nasty-neighbor effect) où l'on est plus agressif envers les voisins (Camarota et al 2021).

L'odeur des colonies monogynes ou polygynes
L'odeur coloniale peut varier dans une même espèce selon que les colonies sont monogynes ou polygynes. C'est le cas chez Messor barbarus (Bonavita-Cougourdan et al. 1987; Provost et al. 1992).

Profil cuticulaire sous l'effet des champignons pathogènes
Les abeilles traitées avec le champignon Beauveria bassiana est très utilisé comme biocide, en particulier dans la culture bio. Le champignon pénètre dans la cuticule et tue l'insecte rapidement. Il est considéré comme sans effet sur l'homme et les animaux non cibles. Rita Cervo et Stefano Turillazi à Florence ont analysé le profil d'hydrocarbures cuticulaires des abeilles traitées avec le champignon B. bassiana. Le profil est modifié, en particulier il y a moins d'alcènes importants dans la reconnaissance coloniale chez les abeilles, et les abeilles sont plus facilement acceptées dans des ruches étrangères, ce qui permet la diffusion du champignon pathogène. Les abeilles peuvent récupérer des spores lors de leur butinage dans les champs traités au Beauveria. Les auteurs envoient un signal d'alarme pour inciter à vérifier la non nocivité des biocides naturels (Cappa et al 2019). Voir Champignons pathogènes

Profil cuticulaire et bactéries symbiotes (microbiome)
Le microbiome des abeilles sert aussi à élaborer les hydrocarbures cuticulaires, et donc à l'identité coloniale. Chaque colonie possède un microbiome spécifique qui influe sur les hydrocarbures. Pour le moment on ne sait pas comment cela se réalise, peut-être en modifiant l’expression des enzymes utilisées dans la synthèse des hydrocarbures, ou en fournissant différents composés aux œnocytes où se fait la synthèse (Vernier et al 2020, voir Rohrbacher 2020).

La reconnaissance du couvain Voir plus

Observations anciennes
Forel 1874 : des fourmis Formica pratensis séparées depuis 4 mois se reconnaissent mais avec des signes de défiance momentanés (p. 285-287). Lubbock en 1993 a fait les mêmes observations avec des Formica fusca séparées; après un an et 9 mois elles se reconnaissent.
Pline l'ancien, dans son Histoire des animaux avait déjà noté que les fourmis se reconnaissent "Elles ont leurs jours de marché pour se reconnaître publiquement."

Divers
On vient de découvrir que l'acide formique peut intervenir dans la discrimination coloniale chez Camponotus aethiops en accroissant la quantité d'information disponible, et en conséquence en diminuant le chevauchement de phénotype entre nestmates et non-nestmates (Rossi et al 2019).

De Rienzi a écrit dans son livre de science-fiction "Les Formiciens" (1932) que les formiciens se reconnaissent à l'odeur et qu'elles ont besoin de se nettoyer leurs antennes pour que cela reste efficace.

Dans les archives du palais de la Découverte : Dessine-moi les sciences. Histoire de fourmis. (Lien) :

Dans la science-fiction de Theodore Sturgeon, M. Costellos, Héros. Il veut rendre des fourmis à 8 pattes d'une même colonie agressives entre elles.

Voir
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