Champignons pathogènes de fourmis

Champignons parasites de fourmis

Alain Lenoir mis à jour 29-Déc-2023

Diverses espèces de champignons se développent dans le corps de la fourmi, bien que celle-ci se lèche régulièrement. Des champignons de type Aspergillus (Photos) peuvent se développer dans une colonie de fourmis et la décimer rapidement. Les ouvrières infectées par des Rickia (Laboulbéniales) perdent plus d’eau et leur survie est diminuée (Báthori et al. 2015). L’ouvrière malade sort du nid pour mourir suite à une infection par des Laboulbéniales, voir Espadaler et Santamaria (2012) ou par des Metarhizium (Bos et al. 2012).

Aspergillus sur fourmis :

ou Metarhizium sur Camponotus :

Les Cordiceps se développent dans les fourmis hôtes et sporulent en transformant la fourmi en véritable zombie. Voir Fourmis zombies

On connait d'autres champignons parasites sur la cuticule des fourmis. J'ai trouvé Aegeritella rousillonensis sur Cataglyphis cursor (en réalité C. piliscapa) à Argelès-plage (Balazy et al 1986). Ce champignon a été retrouvé en juin 2016 au même endroit sur les mêmes fourmis par Xavier Espadaler. Une nouvelle espèce, Rickia lenoirii, a été décrite récemment sur des Messor que j'ai récoltés en Grèce (Santamaria & Espadaler 2015).

Et un autre non identifié sur Myrmica (photo Philippe Wegnez) :

Un champignon parasite de Camponotus vittatus à Gurupi (Brésil) par Ismael Pinto (étudiant de Danival Souza) en mars 2021

Les Laboulbenia semblent se disséminer plus facilement sur Lasius neglectus, ce qui pourrait expliquer la chute rapide de certaines populations (Tragust et al. 2015). Le champignon Laboulbenia parasite de Lasius neglectus dans la région lyonnaise. Une étude sur 2 000km2 sur 5 espèces de Lasius : L. neglectus (58% des colonies parasitées), les autres espèces natives L. niger (5%), L. alienus, L. paralienus et L. emarginatus (0%). Un total de 478 colonies. La distance entre colonies de L. neglectus ni la proximité génétique ne semblent des facteurs prédictifs du parasitisme. C'est plutôt les conditions climatiques comme la chaleur et la sécheresse, en général associées avec l'urbanisation, qui expliquent la présence du parasite (Gippet et al 2021).

L. neglectus parasité par Laboulbenia (tarse à droite) (Gippet) :

Deux champignons sont couramment étudiés pour leurs effets sur les fourmis dans une perspective de lutte biologique : Beauveria et Metharizium qui ne sont pas des parasites spécialisés mais opportunistes (voir synthèse de Loreto et Hughes 2016). Beauveria bassiana tue 60% des Formica fusca en Finlande. Les fourmis alors spontanément boivent du peroxyde d'hydrogène qui les soigne alors qu'il est normalement toxique, la mortalité diminue à 45% (Bos et al 2015, Herzberg 2015). Les reines de Formica selysi ont une préférence spontanée pour fonder un nid dans des sites contaminés par Beauveria bassiana et Metarhizium brunneum. Cela suggère que les parasites manipulent leur hôte ou que la présence de ces champignons est un indice de qualité du site choisi (Brütsch et al. 2014). Les fourmis Lasius neglectus lèchent leurs congénères malades infectées avec du Beauveria et récupèrent des parasites, suffisamment pour développer leurs réactions immunitaires (Konrad et al. 2012; voir Abdun 2012 et Debroise 2012). On peut même parler de "prophyllaxie sociale" selon Alain Fraval puisque les ouvrières de L. neglectus détectent les nymphes infectées par Metarhizium brunneum par leur cocktail d'hydrocarbures. C'est le stade où le champignon ne se disperse pas. Elles vont ouvrir le cocon et l'asperger d'acide formique pour le tuer et désinfecter la cadavre (Pull et al 2018). Cela ne semble pas être une règle générale puisque Solá Gracia (et al 2018) ont observé que les ouvrières de Camponotus castaneus ne détectent pas des individus contaminés par un Ophiocordyceps.

De même les reines de Lasius niger et Formica selysi ont été étudiée par Gálvez et Chapuisat (2014, voir Edmonds 2020) face à une infection par le champignon Beauveria bassiana : la fécondation augmente la réponse immunitaire.
Voir immunité chez les fourmis

Voir aussi des fourmis Formica japonica parasitées par un Beauveria dans le film "Au royaume des fourmis" (lien vers le film).

Metarhizium. Dans le labo de Claire Detrain, Hugo Pereira étudie le comportement des fourmis Myrmica rubra parasitées par des Metarhizium:

Dans les zones de récolte infestées par des Metharizium, de manière inatendue, cela ne modife pas le foraging des ouvrières qui prennent le risque de se faire infecter (Pereira et al 2021).

Les mâles de Cardiocondyla obscurior ont une durée de vie inhabituelle et se battent avec les autres mâles. Les mâles infectées par le champignon Metarhizium ont une mortalité plus forte (Metzler et al 2023).

Dans À quoi pensent les abeilles ? de Mathieu Lihoreau voir la distanciation sociale chez les fourmis par Sylvia Cremer et Laurent Keller : les fourmis réduisent leurs interactions sociales avec les individus contaminés par un champignon (p.170).

Les effets de l'infection par le champignon Rickia wasmannii sur la reconnaissance coloniale chez Myrmica scabrinodis. Les larves du papillon Maculinea (Phengaris) ont plus de chances d'être adoptées par la colonie hôte si celle-ci est infectée. L'infection se traduit par des modifications des hydrocarbures cuticulaires (Csata et al 2017). Cela pourrait s'expliquer par une diminution globale de l'agressivité (Csata et al 2023).

Une revue complète sur les parasites. Voir Parasites de fourmis
- Laciny, A. (2021). Among the shapeshifters: parasite-induced morphologies in ants (Hymenoptera, Formicidae) and their relevance within the EcoEvoDevo framework. EvoDevo 12(1): 2. doi: 10.1186/s13227-021-00173-2.
Quelques images :

- Cephalotes atratus parasité par Myrmeconema :

Hôtes de Mermithidae : Lasius niger (a), Colobopsis (b,c), Camponotus (d) :

Temnothorax nylanderi parasité par Anomotaenia à gauche :

L'odeur des fourmis Myrmica scabrinodis infectées par le champignon Rickia. Ce champigon n'est pas léthal pour les fourmis mais il change leur odeur. Les ouvrières infectées ont plus de n-C23 et n-C24. Les auteurs ont ajouté du C23 (le C24 est très minoritaire) à des ouvrières mortes non infectées et lavées pour enlever leur odeur. Cela réduit l'aggressivité des fourmis non infectées. Le n-C23 pourrtait donc agir comme un signal de pacification ("pacifyng") (Csata et al 2023).

Les fourmis folles rousses (Nylanderia fulva) viennent d'Argentine et du Brésil et ont été introduites aux Etats-Unis par bateau et sont très invasives. Un nouveau champignon pathogène Myrmecomorba nylanderiae pourrait aider à limiter l'expansion de cette espèce (LeBrun et al 2022, voir Sc et Avenir 2022). Voir Fourmis folles

L'acide octanoïque (C8:0) est un métabolite du champignon pathogène Conodiobolus et tue les chenilles de Galleria. Une nouvelle voie de traitement insecticide contre les Lasius niger, les blattes ? (Kaczmarek et al 2022).

Chez les autres organismes
Depuis 20 ans, divers champignons pathogènes sont apparus causant une quasi extinction de certaines espèces de chauve-souris, coraux, écrevisses, tilapias, plantes, entrainant des problèmes de biodiversité (Fisher et al. 2012). Des champignons pathogènes d’amphibiens du genre Batrachochytrium (chytrides) se sont répandus en Australie et Amérique Centrale en 1998. Plus récemment on a découvert une autre espèce de ce même champignon en Europe qui affecte salamandres et tritons, probablement transportée lors d’échanges commerciaux (Loiseau 2012, Herzberg 2016). Hélas, les amphibiens n’ont pas évolué avec ce pathogène qui n’est pas mortel en Asie (Martel et al. 2014; European commission DG Env 2015). Nataniel Herzberg vient de faire le point sur le développement des résistances aux fongicides de plus en plus employés massivement et des risques pour des contagions humaines (Herzberg 2018b). Pourtant, tout n'est pas perdu puisque la grenouille arlequin d'Amérique centrale que l'on croyait perdue à cause de ce champignon, est maintenant résistante (Herzberg 2018a). Voir le livre d'Adeline Loyau Les tribulations d'une scientifique en montagne (Glénat 2022) qui raconte ses recherches sur ce champignon dans les lacs pyrénéens.

Voir
- Abdun, E. (2012). Des fourmis exploitent le concept du .. vaccin. Science et Vie juin. p. 22.
- Balazy, S., A. Lenoir and J. Wisniewski (1986). Aegeritella roussillonensis n. sp. (Hyphomycetales, Blastosporae) une espèce nouvelle de champignon épizoique sur les fourmis Cataglyphis cursor (Fonscolombe) (Hymenoptera, Formicidae) en France. Cryptogamie Mycologie 7: 37-45. Pdf
- Báthori, F., E. Csata and A. Tartally (2015). Rickia wasmannii increases the need for water in Myrmica scabrinodis (Ascomycota: Laboulbeniales; Hymenoptera: Formicidae). Journal of Invertebrate Pathology in press(0). http://dx.doi.org/10.1016/j.jip.2015.01.005
- Bos, N., T. Lefèvre, A. B. Jensen and P. D’Ettorre (2012). Sick ants become unsociable. Journal of Evolutionary Biology 25(2): 342-351. 10.1111/j.1420-9101.2011.02425.x
- Bos, N., L. Sundström, S. Fuchs and D. Freitak (2015). Ants medicate to fight disease. Evolution: n/a-n/a. 10.1111/evo.12752
- Brütsch, T., A. Felden, A. Reber and M. Chapuisat (2014). Ant queens (Hymenoptera: Formicidae) are attracted to fungal pathogens during the initial stage of colony founding. Myrmecological News 20: 71-76.
- Csata, E., N. Timus, M. Witek, L. P. Casacci, C. Lucas, A.-G. Bagnères, A. Sztencel-Jablonka, F. Barbero, S. Bonelli, L. Rákosy, et al. (2017). Lock-picks: fungal infection facilitates the intrusion of strangers into ant colonies. Scientific Reports 7: 46323. 10.1038/srep46323.
- Csata, E., L. P. Casacci, J. Ruther, A. Bernadou, J. Heinze and B. Marko (2023). Non-lethal fungal infection could reduce aggression towards strangers in ants. Communications Biology 6. 10.1038/s42003-023-04541-7
- Debroise, A. (2012). IMMUNITÉ Les fourmis pratiquent la vaccination sociale. La Recherche 466, juillet-août 2012. Interview de Claudie Doums.
- Edmonds, P. (2020) Les reines des fourmis boostent leur système immunitaire en s'accouplant. nationalgeographic.fr 2 décembre 2020. (Lien)
- Espadaler, X. and S. Santamaria (2012). Ecto- and endoparasitic fungi on ants from the Holarctic region. Psyche Article ID 168478: 10. http://dx.doi.org/10.1155/2012/168478
- Gálvez, D. and M. Chapuisat (2014). Immune priming and pathogen resistance in ant queens. Ecology and Evolution 4(10): 1761-1767. doi: 10.1002/ece3.1070.. Pdf
- Gippet, J. M. W., T. Colin, J. Grangier, F. Winkler, M. Haond, A. Dumet, S. Tragust, N. Mondy and B. Kaufmann (2021). Land-cover and climate factors contribute to the prevalence of the ectoparasitic fungus Laboulbenia formicarum in its invasive ant host Lasius neglectus. Fungal Ecology 51: 101045. doi: https://doi.org/10.1016/j.funeco.2021.101045
- Herzberg, N. (2015). Les fourmis, malades et médecins. Le Monde Science et Médecine 2 septembre 2015. p. 7. Pdf
- Herzberg, N. (2018a). La résurrection de l'arlequin. Le Monde Science et Médecine 4 avril 2018. p. 8.
- Herzberg, N. (2018b). Les champignons menace silencieuse. Le Monde Science et Médecine 19 septembre 2018. p. 1, 4-5. Pdf
- Kaczmarek, A., A. K. Wronska, M. Kazek and M. I. Bogus (2022). Octanoic Acid; An Insecticidal Metabolite of Conidiobolus coronatus (Entomopthorales) That Affects Two Majors Antifungal Protection Systems in Galleria mellonella (Lepidoptera): Cuticular Lipids and Hemocytes. International Journal of Molecular Sciences 23(9): 5204. https://doi.org/10.3390/ijms2309520
- Konrad, M., M. L. Vyleta, F. J. Theis, M. Stock, S. Tragust, M. Klatt, V. Drescher, C. Marr, L. V. Ugelvig and S. Cremer (2012). Social Transfer of Pathogenic Fungus Promotes Active Immunisation in Ant Colonies. PLoS Biol 10(4): e1001300. 10.1371/journal.pbio.1001300
- Laciny, A. (2021). Among the shapeshifters: parasite-induced morphologies in ants (Hymenoptera, Formicidae) and their relevance within the EcoEvoDevo framework. EvoDevo 12(1): 2. doi: 10.1186/s13227-021-00173-2.
- LeBrun, E. G., M. Jones, R. M. Plowes and L. E. Gilbert (2022). Pathogen-mediated natural and manipulated population collapse in an invasive social insect. Proceedings of the National Academy of Sciences 119(14): e2114558119. doi: doi:10.1073/pnas.2114558119.
- Loreto, R. G. and D. P. Hughes (2016). Disease Dynamics in Ants: A Critical Review of the Ecological Relevance of Using Generalist Fungi to Study Infections in Insect Societies. Advances in Genetics, Academic Press. Vol 93, 20 p.
- Metzler, S., J. Kirchner, A. V. Grasse and S. Cremer (2023). Trade-offs between immunity and competitive ability in fighting ant males. bioRxiv: 2023.2001.2030.526206. 10.1101/2023.01.30.52620
- Pereira, H., R. Willeput and C. Detrain (2021). A fungus infected environment does not alter the behaviour of foraging ants. Scientific Reports 11(1): 23573. doi: 10.1038/s41598-021-02817-8. Libre de droits
- Pull, C. D., L. V. Ugelvig, F. Wiesenhofer, A. V. Grasse, S. Tragust, T. Schmitt, M. J. F. Brown and S. Cremer (2018). Destructive disinfection of infected brood prevents systemic disease spread in ant colonies. eLife 7: e32073. 10.7554/eLife.32073. Libre de droits
- Santamaria, S. and X. Espadaler (2015). Rickia lenoirii, a new ectoparasitic species, with comments on world Laboulbeniales associated with ants. Mycoscience 56: 224-229. Pdf
- Solá Gracia, E., C. de Bekker, E. M. Hanks and D. P. Hughes (2018). Within the fortress: A specialized parasite is not discriminated against in a social insect society. PLOS ONE 13(2): e0193536. 10.1371/journal.pone.0193536. Libre de droits
- Tragust, S., H. Feldhaar, X. Espadaler and J. Pedersen (2015). Rapid increase of the parasitic fungus Laboulbenia formicarum in supercolonies of the invasive garden ant Lasius neglectus. Biological Invasions 17(10): 2795-2801. 10.1007/s10530-015-0917-0

- Des scientifiques ont découvert un antidote naturel à une espèce invasive de fourmis aux Etats-Unis. Sciences et Avenir et AFP 29 mars 2022. Attention, la fourmi en question n'est pas la fourmi folle jaune (Anoplolepis gracilipes) mais la fourmi folle rousse (Nylanderia fulva).

Sur les Amphibiens et autres organismes
- Fisher, M. C., D. A. Henk, C. J. Briggs, J. S. Brownstein, L. C. Madoff, S. L. McCraw and S. J. Gurr (2012). Emerging fungal threats to animal, plant and ecosystem health. Nature 484(7393): 186-194.
- Herzberg, N. (2016). Biodiversité. La malédiction des grenouilles. Le Monde Science & Médecine 6 avril 2016. p. 4.
- Loiseau, C. (2012). Alerte aux champignons tueurs. Science & Vie Décembre 2012: p. 60-63. Pdf
- Martel, A., M. Blooi, C. Adriaensen, P. Van Rooij, W. Beukema, M. C. Fisher, R. A. Farrer, B. R. Schmidt, U. Tobler, K. Goka, et al. (2014). Recent introduction of a chytrid fungus endangers Western Palearctic salamanders. Science 346(6209): 630-631. 10.1126/science.1258268