La sélection de parentèle a-t-elle vécu ?

Mis à jour le 12-Avr-2018

Introduction
Dans un article du 26 août 2010 Edward O. Wilson et deux mathématiciens d’Harvard présentent un article intitulé simplement « L’évolution de la socialité » (« The evolution of eusociality ») (Nowak et al. 2010). En réalité cet article est très important car il pose le problème de la sélection de parentèle dont il pourrait peut-être sonner le glas. Les animaux qualifiés d’eusociaux comme les fourmis, abeilles et termites présentent la particularité de vivre en groupe où l’on observe une répartition des rôles reproducteurs avec des individus altruistes qui sacrifient leur reproduction au bénéfice de congénères. Le fait que ces individus ne transmettent pas leurs gènes a troublé Darwin qui a alors émis l’hypothèse que l’unité de sélection était la colonie que l’on a comparé à un superorganisme (Hölldober and Wilson 2009). La théorie de la sélection de parentèle (Kin selection) a apporté une réponse possible au paradoxe de l’altruisme reproductif : la sélection de parentèle est basée sur l’idée que les individus stériles aident leurs apparentés et transmettent ainsi de manière indirecte leurs gènes (Inclusive fitness theory). C’est Haldane qui en 1955 a présenté cette idée, formalisée ensuite par William Donald Hamilton (Hamilton 1964). Les hyménoptères sociaux (abeilles et fourmis) sont le modèle idéal pour cette théorie en raison de leur haplo-diploïdie (les œufs fécondés donnent des femelles et les non fécondés des mâles) qui a pour conséquence que les ouvrières sont apparentées entre elles à 75% alors qu’elles sont apparentées seulement à 50% avec leur mère, la reine et leurs descendants potentiels. Elles vont alors sacrifier leur propre reproduction au bénéfice de leurs sœurs. Dans ces conditions d’asymétrie de parentèle forte, avec une seule reine fécondée une seule fois (monoandre), les groupes d’individus altruistes vont être sélectionnés plus facilement et évoluer vers l’eusocialité. C’est Wilson qui a vulgarisé avec le succès que l’on sait ces idées qui ont fondé la sociobiologie (Wilson 1971; Wilson 1975). À dater des années 70, la sélection de parentèle a régné sans partage sur les recherches portant sur les insectes sociaux et la vie en groupe en général. Même si elle est devenue un dogme, elle a permis de très fructueuses découvertes. Pourtant, très vite on s’est aperçu que cela ne pouvait pas tout expliquer. L’eusocialité existe dans au moins trois systèmes sexuels :
1) clonal comme des pucerons de galles (Aoki 1977), des guêpes parasitoïdes (Cruz 1981) et une anémone de mer (Ayre and Grosberg 1996), plus récemment des vers trématodes parasites avec des « soldats » altruistes (Anonymous 2010; Hechinger et al. 2010) ;
2) haplodiploïde des fourmis, abeilles, guêpes et de thrips (Crespi 1992) ;
3) diploïde comme les termites, des crevettes de corail (Duffy 1996), et même des vertébrés comme le rat-taupe nu (Jarvis 1981).
Par ailleurs, le nombre d’espèces eusociales parmi les insectes haplo-diploïdes est très faible. Il en est de même pour les espèces clonales qui ne pratiquent presque jamais l’eusocialité (sauf quelques-unes, voir plus haut), mais Hamilton explique que ces sociétés sont très fragiles car trop susceptibles d’être parasitées. Toutes ces espèces ont en commun un nid (« fortress-defence model ») bien délimité, facile à défendre, ce qui souligne l’importance des facteurs écologiques dans l’évolution de la socialité. Enfin, de nombreuses pressions vont à l’encontre de la théorie, comme par exemple la polyandrie (reine fécondée par plusieurs mâles) pour diminuer la relation de parentèle entre les individus d’un groupe. C’est ainsi que la diversité génétique augmente la résistance aux infections. Cependant, la monogamie avec monoandrie représente la très grande majorité des cas chez les insectes sociaux (sur 267 espèces), indiquant son statut ancestral avec donc une relation de parentèle très forte de 75%, ce qui tend à conforter la théorie de l’inclusive fitness (Hughes et al. 2008).

Ces idées critiques ont déjà été présentées par Wilson en 2008, mais cet article est passé presque inaperçu (Wilson 2008). Wilson s’est alors adressé à des collègues mathématiciens qui ont construit un modèle de la théorie de sélection de parentèle avec deux comportements, défection (abandon du nid) et coopération. Ils ont découvert que le modèle ne marchait que dans un nombre de cas très limité et qu’alors la sélection naturelle classique peut simplement s’appliquer. Ensuite, dans un second modèle, ils ont montré que l’eusocialité pouvait évoluer par la sélection naturelle. Cette évolution est difficile mais très stable ensuite. Le premier pas vers l’eusocialité est la formation de groupes qui coopèrent, par exemple autour d’un nid commun. La deuxième étape est la sélection de traits pré-adaptatifs à certains comportements sociaux comme la division du travail. Ensuite, des allèles eusociaux évoluent par mutation ou recombinaison. Cela permet le maintien du groupe, par exemple en empêchant la dispersion. Il suffit de rendre silencieux un gène comme celui du développement des ailes pour avoir des ouvrières aptères qui restent au nid (Abouheif and Wray 2002). Des variantes du gène Gp-9 chez la fameuse fourmi de feu Solenopsis invicta modifient l’aptitude à reconnaître les individus étrangers et les reines fertiles (Ross and Keller 1998). La 4ème phase est l’impact des facteurs environnementaux sur cette évolution, aspect très négligé dans les recherches actuelles. La défense du nid contre les ennemis (parasites, prédateurs et autres colonies) est considérée comme fondamentale. La 5ème et phase finale met en jeu la sélection entre colonies pour arriver à des systèmes sociaux très élaborés. Des données intéressantes montrant l’importance des conditions écologiques sur l’apparition de la socialité viennent des Halictus rubicundus. Ces abeilles sont un joli modèle car on trouve des espèces sociales ou d’autres solitaires en Angleterre selon les régions en fonction des conditions environnementales. Cela correspond à une plasticité phénotypique qui a été perdue en Amérique du Nord (Field et al. 2010).

Évidemment cet article a fait l’objet de controverses (Gilbert 2010). Par exemple, Stuart West (Oxford) dit dans l’interview à Gilbert que l’analyse est incorrecte car la route vers l’eusocialité part des descendants qui aident leurs parents et non pas des femelles qui s’associent comme le suggère Wilson. Celui-ci répond que les associations de femelles pondeuses sont le départ, ainsi la relation de parentèle dans les colonies est la conséquence de l’eusocialité, et non l’origine. Nowak et l’éditeur du New Scientist Roger Highfield viennent de publier un livre reprenant ces idées « Supercooperators » (Nowak and Highfield 2011) : le concept de coopération est fondamental et suffisant pour expliquer l’évolution sociale et mérite d’être élevé comme principe de base comme la mutation, la compétition et la sélection (voir l’analyse du livre (Krakauer 2011 )).

Cet article signe peut-être la fin d’une longue collaboration entre Bert Hölldobler et Edward O. Wilson, deux chercheurs mondialement connus qui ont entre autre publiés « The ants », la bible des myrmécologues (Hölldobler and Wilson 1990). La discussion avait débuté depuis quelque temps. En 2005, ils ont écrit un article présentant deux hypothèses sur l’origine de l’eusocialité. La sélection de parentèle peut être le facteur primaire de l’évolution, mais elle peut être aussi venir en second si la sélection de groupe est forte (Wilson and Hölldobler 2005). Le désaccord s’est ensuite amplifié et il leur a fallu 5 ans pour écrire leur livre sur le superorganisme car ils n’étaient pas d’accord sur le chapitre « Génétique et évolution de l’eusocialité » qui finalement évite d’aborder ces questions (Hölldobler and Wilson 2009). C’est ainsi qu’en 2009 la revue Science a organisé un débat entre les deux chercheurs, et la revue l’a intitulé « Agreeing to disagree » (Pennisi 2010). Pour Hölldobler la sélection de parentèle reste fondamentale et elle est équivalente à la sélection de groupe. Au contraire, pour Wilson « Kinship plays a minor role in social evolution, and this has been why kinship theory has produced so little over four decades in important predictions. In fact, it has made virtually none. E.O. Wilson (pers. comm.) » (Foster 2009). Pourtant, les deux auteurs viennent de publier un livre de vulgarisation sur les fourmis champignonnistes (Hölldober and Wilson 2010), traduit en français (Hölldobler and Wilson 2012).

Dans la littérature on voyait aussi apparaître des articles où les auteurs se posaient des questions. C’est ainsi que Francis Ratnieks, ardent prosélyte de la sélection de parentèle écrit en 2009 à propos des abeilles « Phylogenetic analyses show that high relatedness was almost certainly necessary for the origin of eusociality. However, even the highest family levels of kinship are insufficient to cause the extreme inequality seen in e.g. honeybees via ‘voluntary altruism’. ‘Enforced altruism’ is needed, i.e. social pressures that deter individuals from attempting to reproduce. ». Il fait appel à des notions comme l’altruisme “volontaire” ou encore forcé et subi (Ratnieks and Helanterä 2009). Dans un autre article, Kevin Foster prend la défense de la sociobiologie tout en soulignant le rôle de la sélection de groupe « one finds clear evidence for the role of kin selection and relatedness in both the origin of eusociality and its maintenance. Data from other systems including the social vertebrates, microorganisms, and even plants also support the role of relatedness and particularly family life in the evolution of cooperation and altruism. These data, however, in no way invalidate the claim that group selection is also a central process in social evolution and I discuss the empirical evidence for group selection. » (Foster 2009). Stuart West et Andy Gardner écrivent en mars 2010 dans la revue Science que la théorie de Hamilton reste la meilleure explication : « Here, we show how recent work has resolved three key debates, helping clarify how Hamilton’s theoretical overview links to real-world examples, in organisms ranging from bacteria to humans. ». Ils expliquent que l’altruisme entre non apparentés peut évoluer s’ils partagent un gène « barbe verte » (« Greenbeard ») pour l’altruisme. Ils citent l’exemple du gène Gp-9 de la fourmi de feu cité plus haut comme barbe verte qui induit la malveillance (« spite »). D’autres exemples de barbe verte sont cités comme le gène csa des amibes Dictyostelium qui permet de se trouver en haut de la fructification pour devenir une spore alors que les non porteurs vont mourir dans le pied (West and Gardner 2010).

La sélection de parentèle a-t-elle vécu ?
Si l’on consulte la base de données ISI Web of knowledge avec « kin selection » comme mot-clé dans le sujet des articles, on trouve, le 5 octobre 2010, 2250 références et 910 pour les 5 dernières années. Une seule référence est citée de 1964, celle de Wynne-Edwards (d’ailleurs avec une erreur) (Wynne-Edwards 1964) qui discute un autre article de Maynard Smith (Maynard Smith 1964) sur les relations entre sélection de parentèle et sélection de groupe à la suite de la publications de Hamilton (Hamilton 1963). Paradoxalement, les deux articles de Hamilton (Hamilton 1964) ne sortent pas dans cette recherche, pourtant ils sont bien présents dans la base de données. Et cela n’est pas surprenant car « kin selection » n’y figure pas ! Hamilton parle de génétique pour l’évolution de la socialité et invente le terme « inclusive fitness ». C’est en effet Maynard-Smith qui a inventé en 1964 le terme de « kin selection », d’ailleurs sans l’approbation de Hamilton et une controverse s’en est suivie entre les deux hommes (Foster 2009). Si on fait la recherche sur les titres des articles seulement on trouve 265 entrées pour « kin selection » : 1 en 1964 (citée plus haut), un grand trou jusqu’en 1971, 4 dans les années 1971-1974, 31 pour 1975-1979, un gros boom dans les années 80 (60 en 1980-84), ensuite entre 20 et 30 par 5 ans jusqu’en 2004, et un retour plus récent (54 pour 2005-2009). Cela témoigne bien de l’actualité du débat. Il est intéressant de regarder le volume des résumés du congrès de l’union internationale pour l’étude des insectes sociaux (IUSSI) qui s’est tenu à Copenhague (août 2010 avec plus de 750 participants) : on ne trouve « kin selection » que 20 fois, et jamais dans les titres des communications. Hamilton ne sort que 7 fois… La seule communication épousant complètement les idées de la sélection de parentèle est venue de Kevin Foster à propos des bactéries (Aron 2010). Par contre le débat est très présent ; le mot « eusociality » sort 45 fois dont 7 fois dans le titre d’un résumé. Cela pourrait signifier que pour les chercheurs, l’évolution de l’eusocialité ne s’explique pas forcément par la sélection de parentèle ? En tous cas, cette théorie ne semble plus être un dogme obligatoire. Le congrès 2014 de l’IUSSI à Cairns en Australie marque la même évolution : sur plus de 600 résumés de communications et posters on ne trouve « Kin selection » que 19 fois dont 2 dans le titre, « inclusive fitness » 27 fois dont 1 en titre, « eusociality » 48 fois dont 5 en titre.

Les données montrant une véritable reconnaissance de kinship chez les insectes sociaux sont rares ou controversées (voir (Boomsma and d'Ettorre 2013)). Cependant, la sélection de parentèle a encore de beaux jours devant elle. C’est ainsi que les gynes d’Aphaenogaster senilis se battent pour devenir la reine de la colonie. Les duels peuvent conduire à la mort de l’un des participants ou même des deux ("desperado effect"), mais si les opposantes sont parentes, elles peuvent préférer laisser la place à leur rivale pour assurer leur fitness indirecte (Cronin and Monnin 2010). Cette expérience a cependant été réalisée sur des gynes non fécondées, cela reste à vérifier sur des gynes fécondées. Chez des insectes non sociaux on la retrouve par exemple chez le ver de farine (Tenebrio molitor) qui évite de cannibaliser des congénères apparentés (Parsons et al. 2013). IL faut citer le cas des fourmis clonales par parthénogénèse comme Cerapachys biroi (appelée maintenant Ooceraea boroi), qui a perdu la reproduction sexuée, à tel point que la spermathèque a disparue. Les colonies sont toujours monoclonales, avec une relatedness de 0,99 (Kronauer et al. 2012) mais la nestmate recognition existe encore (Kronauer et al 2013). On connait une autre fourmi clonale, Pristomyrmex punctatus où les ouvrières s’assemblent selon leur clone, ce qui donc une indication de reconnaissance basée sur le génotype (Nishide et al. 2013). Le cas des fondations de guêpes est intéressant, en effet elles peuvent fonder une colonie en s’associant tout en n’étant pas apparentées, ce qui donnait du grain à moudre pour les défenseurs de la coopération. Jeremy Field vient de s’en mêler et il a montré avec l’équipe de Stefano Turillazzi que dans ces associations la parentèle explique bien les variations de comportement, donc qu’il y a une discrimination intra-nid de la parentèle. Le mécanisme reste à trouver car les hydrocarbures ne semblent pas pouvoir expliquer cette discrimination (Leadbeater et al. 2013). Un article récent de l’équipe de Heikki Helanterä à Helsinki aborde le problème du côté des larves, en effet elles peuvent cannibaliser des œufs. En comparant 8 espèces de Formica, ils ont montré que le taux de cannibalisme diminue avec un degré de parenté plus fort, ce qui évidemment va dans le sens de la théorie de la sélection de parentèle (Schultner et al. 2014).


La sélection de parentèle dans les autres groupes animaux
Les anthropologues s’intéressent aussi beaucoup à la sélection de parentèle pour expliquer l’évolution des groupes sociaux humains. Un article récent présente les données recueillies sur 32 groupes de chasseurs cueilleurs ; il montre que les individus ne sont pas majoritairement apparentés dans ces groupes. Ce sont plutôt des phénomènes culturels qui expliquent l’évolution sociale (Hill et al. 2011). Altruisme et empathie chez enfants suite séisme (Rosier 2013). Paradoxalement, la sélection de parentèle revient indirectement à l’ordre du jour avec les logiciels de gestion de la voiture autonome : une voiture en situation d’accident inévitable devra-t-elle percuter des piétons ou sacrifier son passager ? (Debroise 2016). 90% des cobayes agissent de façon à minimiser le nombre de morts … sauf si l’occupant est lui-même !
L’altruisme existe aussi chez les grands dauphins Tursiops truncatus où les meneurs lors des déplacement apprennent plutôt à ceux qui sont proches génétiquement (Lewis et al. 2013; Rosier 2013). Le pétrel Hydrobates pelagicus préfère en situation de choix l’odeur (rare chez oiseaux) d’un non apparenté, ce qui pourrait éviter l’inbreeding chez ces oiseaux sédentaires (Bonadonna and Sanz-Aguilar 2012). Au contraire, chez l’ani des palétuviers (coucou noir) qui fait des nids communs il n’y a pas de discrimination de parentèle envers les jeunes (Riehl and Strong 2015). Chez les primates, la réciprocité et la coopération sont la base de la socialité, et non les relations de parentèle (Rosier 2013). Chez les suricates l’odeur anale permet la discrimination mais pas entre apparentés, plutôt entre groupes (Leclaire et al. 2014).

Les microbes apportent une quantité impressionnante de découvertes sur la coopération et la socialité.
Chez les bactéries, on vient de découvrir des phénomènes d’altruisme extraordinaires. On connaît depuis longtemps la résistance aux antibiotiques et les problèmes que cela pose, par exemple avec les maladies nosocomiales. En réalité, chez le colibacille, la protection vient de quelques bactéries super-résistantes peu nombreuses (1%) qui protègent les autres en fabriquant une molécule (l’indole) qui les rend insensibles à l’antibiotique. Si on isole ces bactéries, elles meurent sous l’effet de l’antibiotique. Les super-résistantes paient leur production et se reproduisent moins vite que les autres ; elles sont donc altruistes envers les individus du même clone (Lee et al. 2010) (voir aussi Corniou 2011). C’est un joli exemple de sélection de parentèle. Les Bacillus thuringiensis tuent leurs papillons hôtes avec une toxine « cristal » dont la production est coopérative et liée à la parentèle. Cette coopération est stable malgré la présence de cheaters (ne produisant pas la toxine) (Raymond et al. 2012).
Chez les levures Saccharomyces cerevisiae les cellules exprimant un gène appelé FLO1 qui déclenche la floculation (protection contre les stress comme les antibiotiques ou l’alcool) s’agrègent préférentiellement indépendamment du reste du génome. On parle d’effet « barbe verte » (Smukalla et al. 2008).
Les amibes acrasiales Dictyostelium discoideum sont aussi sociales en période de disette alimentaire et se reconnaissent grâce à un gène barbe verte csA (Queller et al. 2003). C’est John Tyler Bonner qui a découvert la socialité de deux espèces Dictyostelium mucoroides et Polysphondylium violaceum (Bonner 1983).

Le milieu marin semblerait être un domaine où de nombreuses possibilités de coopération liée au kinship pourrait apparaitre, par exemple chez les éponges, les cnidaires ou les bryozoaires (Kamel and Grosberg 2013). Mais pour l’instant, le seul vrai cas documenté est celui des crevettes dans le corail, donc un milieu très particulier (Duffy 1996). Chez l’anémone de mer Actinidia equina la place est comptée pour les emplacements et cela se traduit par des combats. Chez cette espèce l’agression est plus forte envers les apparentés, ce qui est l’inverse de ce que l’on attendait (Foster and Briffa 2014).

Chez les plantes la sélection de parentèle semble exister aussi dans quelques rares cas comme la roquette de mer de la côte est du Canada (Cakile edentula, Brassicacées) (Dudley and File 2007) (voir (Pelt 2012)).

Faut-il réviser les manuels ?
Si l’on regarde le meilleur et plus récent manuel sur les fourmis, celui de Luc Passera et Serge Aron (Passera and Aron 2005), la théorie de la sélection de parentèle est bien présentée dans le chapitre sur l’origine de la socialité chez les fourmis, mais avec des critiques. Pourtant « Aucune des critiques formulées ci-dessus n’est fatale à la théorie de la sélection de parentèle » (p. 32). Sont ensuite présentées des hypothèses alternatives mais peu convaincantes. Par contre tout le chapitre « Conflits et alliances chez les fourmis » a comme toile de fond la sélection de parentèle qui s’est révélée extraordinairement féconde. Pour Passera « Bien sûr que l'on peut expliquer l'eusocialité par simple intervention de la sélection naturelle. Il suffit qu'elle sélectionne un gène de l'altruisme … apparu sous la pression de l'environnement : en particulier la présence d'un nid agrégeant des individus. Il n'empêche que cette sélection naturelle opérera bien plus facilement en présence d'une haplodiploïdie. Tous les tenants de la sélection de parentèle ont toujours admis qu'elle ne suffisait pas à elle seule à expliquer l'émergence de l'eusocialité ; tous ont en tête l'existence des termites, des rats-mole et autres crevettes. Et tous (en particulier Jaisson) insistent sur des pré-requis comme l'existence d'un nid. Mais Wilson doit se souvenir que sur 13 taxons eusociaux (le nombre doit être à présent plus grand), 12 appartiennent aux hyménoptères et leur haplodiploïdie. Ce ne peut être le fruit du hasard. » (L Passera, com. perso, 11 octobre 2010). Il en est de même pour le livre de Pierre Jaisson (Jaisson 2000) entièrement basé sur la sélection de parentèle. Les apports de la théorie sont incontestables. Pourtant, si les symétries de parentèle sont la conséquence de la socialité, cela remet en cause tout le contexte théorique sur l’évolution de la socialité. Jaisson insiste beaucoup sur le fait que dans des cas de plus en plus nombreux, l’apparentement entre individus dans les nids n’est pas très élevé (polygynie, polyandrie). Mieux : tout individu dans le nid est accepté et considéré comme congénère envers lequel on pourra être altruiste. C’est ainsi que tout individu (adulte ou larve) introduit dans le nid sera intégré. Il en est de même pour les parasites et commensaux qui réussissent à franchir la barrière de l’odeur coloniale. C’est ce que Jaisson appelle « fellowship (Jaisson 1991) traduit dans son livre comme « la confiance absolue ». On a appelé ce fait aussi « nestmateship » par référence à la reconnaissance des congénères du nid ou encore NR « nestmate recognition » (Lenoir et al. 1999). Si la NR est banale et a été observée partout chez les insectes sociaux (voir récemment les travaux sur le comportement de secours chez les Cataglyphis : Nowbahari et al. 2009), il en est différemment de la « kin recognition » qui fait l’objet de publications controversées (voir d'Ettorre and Lenoir 2010). Récemment, pour la première fois, on a en partie découvert les bases chimiques de ce phénomène : si les fourmis ont une odeur coloniale spécifique (voir par exemple (Dahbi et al. 1998)) et rejettent tout étranger, à l’intérieur du nid les parois des chambres ont l’odeur de l’espèce mais non coloniale. Ceci doit rendre la discrimination dans le nid beaucoup plus difficile et permettre aux intrus de se fondre dans le nid (Lenoir et al. 2009). On peut donc imaginer facilement que les asymétries de parentèle ne sont pas à l’origine de l’eusocialité. Mais le débat est sans doute loin d’être clos… Un colloque s’est tenu à Amsterdam en été 2010, réunissant 30 chercheurs de renommée internationale sur ce sujet controversé (Okasha 2010). Un numéro spécial de Biology Letters a été organisé en l’honneur de « 50 years on : the legacy of William Donald Hamilton » organisé par Joan Herbers et Neil Tsutsui (Herbers 2013). Tous les articles sont en faveur de la théorie d’Hamilton ! On y trouve en particulier un article sur les gènes qui permettent l’altruisme chez les insectes sociaux et l’homme ! On croit rêver…il existerait des gènes pour le jeu du dictateur…, en particulier ceux de l’ocytocine (Israel et al. 2009). Cela me rappelle les années 1970 où l’on débattait des gènes qui commandent les comportements.


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