Immunité et immunité sociale

Alain Lenoir mis à jour 24-Avr-2021

Immunité chez les fourmis   Voir plus loin Immunité sociale et distanciation

L'immunité chez les fourmis a été étudiée par Danival de Souza dans sa thèse à Tours sur les Camponotus. Chez Camponotus fellah les bactéries symbiotes Blochmania ont été découvertes depuis plus d'un siècle mais leur rôle vient seulement d'être compris. En effet il est impossible de les élever comme des bactéries "normales". Chez C. fellah, on les trouve dans le tube digestif dans des cellules spécialisées appelées bactériocytes. Danival de Souza à Tours pendant sa thèse a montré qu'elles facilitent la croissance de la colonie et les défenses immunitaires (Souza et al 2006, Souza et al 2009). Ces bactéries sont transmises par la reine depuis ses ovaires vers les oocytes (Kupper et al 2016). Si on traite les fourmis avec un antibiotique, elles vont réagir comme en situation de stress imunitaire, produire plus d'hydrocarbures cuticulaires et devenir plus mélanisées (Souza et al 2011).

Les fourmis fourrageuses sont sujettes à des risques de blessure et d’infections. On peut s’attendre à ce qu’elles aient des défenses immunitaires plus fortes que les fourmis à l’intérieur du nid. En même temps elles sont plus âgées que les fourmis de l'intérieur du nid et leur perte est donc moins grave pour la colonie. On peut évaluer les défenses immunitaires en dosant l’activité de la phénoloxydase (PO). Cela a été fait chez Cataglyphis cursor : dans 3 colonies sur 4 il n’y avait pas de différences entre fourrageuses et ouvrières intra-nidales. Dans la 4ème colonie, globalement le niveau de PO était plus élevé, ce qui peut indiquer une colonie soumise à une stimulation immunitaire. Dans cette colonie les fourrageuses avaient moins de PO, donc cela irait dans le sens d’une possible baisse des capacités immunes avec l’âge, mais c'est à confirmer (Helft et al. 2012).

Les fourmis de feu Solenopsis invicta infectées avec le champignon pathogène Metarhizium anisopliae boivent plus de quinine (automédication - self medication) et reçoivent plus de trophallaxies (Qiu et al. 2016).

Les jeunes reines de Formica selysi préfèrent s'installer dans des sites contaminés par des champignons entomopathogènes communs du sol, Beauveria bassiana et Metarhizium brunneum. Cette préférence suggère soit que les parasites manipulent leurs hôtes, soit que la présence de ces pathogènes signifie que le site est bon (Brütsch et al. 2014).

Chez les abeilles la gelée royale qui est la nourriture de la reine sert aussi à l'immuniser. Elle contient des microbes qui sont transmis aux oeufs et les larves seront à leur tour immunisées (Dagan 2015).
Chez l'abeille domestique on trouve 8 phylotypes de bactéries intestinales. En Chine, on a traité des larves d'ouvrières de manière à les rendre déficientes en bactéries du microbiote intestinal et cela diminue l'expression de certains gènes du système immunitaire (apidacéine, abacéine, hyménoptacéine et JNK, mais pas des défensines) et de la vitellogénine. Par ailleurs, les bactéries intestinales inhibent la prolifération du Nosema ceranae (parasite microsporide) (Wu et al 2020).

L'immunité des reines de Lasius niger et Formica selysi a été étudiée par Gálvez et Chapuisat (2014, voir Edmonds 2020) face à une infection par le champignon Beauveria bassiana.
"Vive la reine ! Les scientifiques ont découvert que les reines des fourmis qui s'accouplaient avaient un meilleur système immunitaire que leurs congénères." "Il est bon d'être la reine... surtout quand on est la reine des fourmis, parce que l'accouplement fait des merveilles pour son système immunitaire. "Lorsque l'exposition à une faible dose d'une bactérie ou d'un virus renforce la résistance d'un organisme à une dose ultérieure du même agent pathogène, on parle d'amorçage immunitaire. Pour étudier l'amorçage immunitaire chez les invertébrés, des chercheurs suisses et panaméens en ont choisi deux : Lasius niger (ci-dessus) et les reines des fourmis Formica selysi, qui peuvent vivre plus de vingt ans. Les reines de chaque espèce ont été classées en deux groupes : les jeunes « princesses » vierges et les reines accouplées - des femelles qui se sont accouplées avec un mâle et ont gardé la semence dans une « poche de sperme » grâce à laquelle elles fécondent des dizaines de millions d'ovules au cours de leur vie.
Les chercheurs ont cultivé un champignon qui, à l'état sauvage, tue les insectes en environ une semaine. Ils ont d'abord administré une faible dose à chaque groupe de reines, puis une dose plus importante une semaine plus tard. Un décompte de survivants a montré qu'un seul groupe, les reines accouplées L. niger, avait acquis l'immunité du processus d'amorçage.
Cependant, chez les deux espèces, les reines accouplées ont beaucoup mieux résisté à l'exposition au champignon que leurs congénères non-accouplées.
Les résultats suggèrent que l'alliance d'une reine avec un mâle « déclenche une régulation à la hausse du système immunitaire », indique l'étude. « L'impact de l'accouplement sur la résistance immunitaire a été important et constant. »

Immunité sociale
On parle d'immunité sociale pour qualifier le fait que lorsqu'une communauté contient en son sein des individus ayant été exposés à un pathogène, cela diminue la susceptibilité de leurs congénères face à ce même pathogène. Cela a été montré par Sylvia Cremer en Autriche (Cremer et al 2007, Ugelvig and Cremer 2007). Les fourmis Lasius neglectus lèchent leurs congénères malades infectées avec du Beauveria et récupèrent des parasites, suffisamment pour développer leurs réactions immunitaires (Konrad et al. 2012; voir Abdun 2012 et Debroise 2012).
On peut même parler de "prophyllaxie sociale" selon Alain Fraval (2018) puisque les ouvrières de L. neglectus détectent les nymphes infectées par Metarhizium brunneum par leur cocktail d'hydrocarbures et vont ouvrir le cocon et l'asperger d'acide formique pour tuer la fourmi malade et éliminer le pathogène (Pull et al 2018, voir Tassard 2018). Dans une autre publication la même équipe montre que les fourmis réduisent les risques de sur-infection en comparant leur état à celui de la malade (Konrad et al 2018). Nathaniel Herzberg (2018) explique tout cela dans un article du Monde.

Encore du nouveau du côté de Lausanne ! Nathalie Stroeymyet dans l'équipe de Laurent Keller avec Sylvia Cremer en Autriche ont marqué individuellement les fourmis de 22 colonies de Lasius niger avec des tags (4266 fourmis marquées) qui permettent de les suivre. Des fourmis fourrageuses ont été exposées à un champignon pathogène Metarhizium brunneum. Les fourmis infectées ont réduit leurs déplacements à l'intérieur de la colonie et se sont de plus en plus isolées. Et ceci, avant même que le moindre symptôme de maladie n'apparaisse! «C'est comme si un humain se savait contaminé par une maladie contagieuse et qu'il évitait de la propager, même si elle ne l'a pas encore affecté», constate Laurent Keller. Plus étonnant encore, les fourragères saines se sont non seulement éloignées des contaminées mais ont également diminué leurs interactions avec l'intérieur de la fourmilière, comme si elles savaient qu'elles pouvaient être un vecteur potentiel de propagation de l'épidémie. «Le fait que des fourmis non exposées soient aussi capables d'adapter leur comportement à la présence d'un pathogène était inconnu jusqu'ici», se réjouit Nathalie Stroeymeyt, postdoctorante au Département et première auteure de l'étude parue jeudi dans «Science». Mais l'isolement des individus à risques n'a pas été la seule mesure de défense prise par la colonie. Celle-ci s'est mise à surprotéger ses individus les plus importants. La reine et les nourrices étaient encore moins exposées aux contacts que d'habitude. Une nouvelle expérience de survie, menée pendant 9 jours sur 11 nouvelles colonies a montré que la mortalité était beaucoup plus élevée chez les fourragères que chez les nourrices. Et aucune des reines n'a péri.

           

Nathalie Stroeymeyt dans la vidéo de Radio-canada : et la vidéo sur Youtube

Voir "Les fourmis aussi ont des arrêts-maladie", Par Jean-Luc Nothias, lefigaro.fr, 29/11/2018, Science et Avenir (Janv 2019). Ecouter France Inter 4 décembre 2018.

Une belle revue dans Science du 5 mars 2021 (Stockmaier et al 2021, voir Dupont-Besnard 2021)

Selon Dupont-Besnard : "« La distanciation sociale est une conséquence naturelle de la maladie chez les animaux, qu’ils soient humains ou non », confirme une vaste étude parue le 5 mars 2021 dans Science, pour laquelle se sont associés des épidémiologistes et des biologistes spécialisés dans l’évolution. Comprendre ces réactions naturelles et leur impact sur la transmission des agents pathogènes « fournis un aperçu épidémiologique de nos propres réponses aux défis de la pandémie ». On trouve une mécanique d’auto-isolement volontaire chez plusieurs espèces. Il y a d’abord l’auto-isolement dit passif, une « composante du comportement face à la maladie, qui se produit lorsqu’un individu malade réduit directement ou indirectement ses contacts avec les autres tout en restant au sein du groupe ». Chez des abeilles infectées par un virus, cela peut se traduire par l’arrêt du partage de la nourriture ; chez les chauves-souris, il s’agit d’un coup d’arrêt au toilettage mutuel. Ensuite, il y a l’auto-isolement dit actif : « Les animaux humains et non humains potentiellement infectieux s’éloignent parfois activement des autres, empêchant ainsi les individus susceptibles [à l’infection] d’interagir avec eux ». Certaines fourmis infectées par un pathogène vont passer la majeure partie de leur temps à l’extérieur, en dehors de la fourmilière, ce qui limite les risques de diffuser l’infection dans le nid. Il existe au sein de quelques espèces d’insectes un isolement forcé, voire agressif, notamment chez certaines abeilles où l’individu infecté est trainé de force en dehors de la ruche pour être exclu. Ce n’est pas systématique, et de tels comportements n’ont pas été observés chez des mammifères. Quid des soins prodigués aux individus malades ? L’humanité n’est pas la seule espèce à prendre soin des autres. Cette réaction sanitaire se retrouve tout particulièrement chez les insectes eusociaux — fourmis, termites. Des individus « soignants » éliminent physiquement ou désactivent chimiquement les spores fongiques infectieuses chez leurs compagnons contaminés, « ce qui diminue le risque d’infection pour ces derniers mais augmente également leur propre risque d’infection ». D’ailleurs, on retrouve chez les fourmis noires des jardins une organisation aussi complexe que fascinante pour isoler les individus contaminés, les soigner, tout en prenant en compte les risques d’infection chez les fourmis soignantes. Les fourmis se subdivisent en groupes distincts afin d’éviter la transmission du pathogène d’un groupe à l’autre. Les fourmis infectées sont isolées dans un cocon bien à part. Puis les soignantes viennent les aider. Mais les fourmis infectées et soignantes n’ont aucun contact avec les fourmis butineuses (les ouvrières essentielles à la survie de la fourmilière). « Cette réaction précoce à l’échelle de la colonie réduit probablement le risque d’épidémie en limitant la transmission accidentelle par des porteurs asymptomatiques. »"

     

Voir aussi interview de Nathalie Stroeymeyt à la BBC (infos.israel.news 2021)
"Il s’avère que les humains ne sont pas les seuls à se distancer socialement en cas de pandémie, tout comme les fourmis, selon un chercheur de l’Université de Bristol dans une émission spéciale télévisée BBC Two. La scientifique Nathalie Stroeymeyt a découvert que les fourmis utilisent la distanciation sociale pour réduire la menace de propagation de maladies dans leurs colonies. Stroeymeyt a utilisé la technologie informatique pour suivre les mouvements des fourmis dans une colonie dans laquelle certains membres étaient infectés par une maladie fongique. Il a découvert que les fourmis malades réduisaient le temps qu’elles passaient à l’intérieur du nid pour éviter l’infection. Les fourmis malades se sont également socialement distancées des fourmis saines pour ralentir la propagation. Leurs résultats ont été publiés dans la revue Science. Les travaux du programme de recherche seront diffusés sur BBC Chris Packham Animal Einsteins, disponible sur iPlayer BBC. « Les fourmis ont développé des réponses extrêmement rapides et efficaces aux agents pathogènes infectieux, réduisant considérablement le risque de propagation de l’épidémie au sein de leurs colonies », a déclaré Stroeymeyt lors de son interview dans l’émission. «En réorganisant leur réseau social dans les heures suivant le premier contact avec l’agent pathogène, ils minimisent le risque que quelqu’un devienne gravement malade à cause de la maladie et minimisent les voies de transmission à la reine et aux jeunes ouvrières, qui sont les plus importantes à long terme. », a-t-il déclaré. En résumé, les fourmis sont parfois plus intelligentes que les humains qui ne comprennent pas après un an de pandémie, ce que veut dire la « distanciation sociale »… " Ecouter https://www.bbc.co.uk/sounds/play/m000pffm du 17 nov 2020.

Chez Camponotus pensylvanicus l'immunité sociale est facilitée par les trophallaxies (Hamilton et al. 2011).

L'immunité sociale est très importante chez les fourmis champignonnistes où c'est un problème récurrent : le champignon symbionte est menacé en permanence par des antagonistes microbiens et divers pathogènes. Voir une revue sur cette question (Goes et al 2020). Il y a deux mécanismes de défense 1) La reconnaissance chimique des signaux volatiles émis par les microbes et des signaux émis par les champignons attaqués et 2) La mémoire de la colonie pour les pathogènes, ce qui est nouveau. Il y a donc une communication fourmis / champignons.

Distanciation sociale (Social distancing). C'est à la mode depuis l'arrivée du Cocid19 et de manière plus générale des maladies émergeantes transmissibles (Emerging Infectious Diseases - EIDs). Il existe plusieurs stratégies : mise en quarantaine volontaire des malades ou infectés et distanciation physique entre les autres.

1) Au labo de Strasbourg on ne travaille pas que sur les primates, l'équipe de Cédric Sueur étudie aussi les fourmis Lasius niger (Romano et al 2020)

Coronavirus : les animaux pratiquent aussi la distanciation sociale. Franceinfo 3 septembre 2020 (avec vidéo - écouter aussi France Inter du 4 septembre 2020) "Pour prévenir la propagation du coronavirus, il faut garder ses distances. Une règle que les animaux eux-mêmes appliquent, comme viennent de le révéler trois chercheurs. C’est le cas notamment du homard et de la fourmi. Les animaux pratiquent eux aussi la distanciation sociale pour ne pas tomber malades. C’est ce que viennent de révéler trois chercheurs français. En effet, après avoir injecté un parasite à quelques fourmis, les scientifiques ont rapidement observé que la colonie mettait en place des gestes-barrière : quarantaine et distanciation physique. Une organisation rigoureuse pour empêcher les contaminations.
Des fourmis malades isolées "Ce qu’on a pu voir, c’est que les fourmis qui étaient atteintes par le champignon s'étaient isolées mais, en plus de ça, les fourmis qui n’étaient pas infectées arrêtaient aussi de se contacter les unes les autres", explique Cédric Sueur, ethologue au CNRS à Strasbourg (Alsace). La colonie cherche ainsi à protéger l’ensemble de ses membres et surtout la reine. Chez les macaques, en revanche, l’individu malade sera délaissé voire tué par les autres."

Cédric Sueur :       

  

      

Voir aussi par exemple :
- Les animaux aussi font de la distanciation sociale pour éviter d’être malades. Communiqué CNRS 31 août 2020. Pdf
- Ces animaux qui pratiquaient la distanciation sociale bien avant les humains (Europe1)

2) Une revue de ces questions de distanciation sociale par Towsend et al (2020) qui parle des problèmes liés au Varroa et au Nosema chez les abeilles. Un nouvel article en fait une revue bibliographique (Butler et al 2021)

Les pucerons Nipponaphis d'Asie réparent des brèches de leur galle avec des lipides et une enzyme (phénoloxidase) qui se combinent avec des produits de l'hémolymphe (tyrosine et des protéines RCP) pour former une colle. De nombreux pucerons kamikazes se sacrifient ainsi. La colle peut aussi être utilisée comme cautériser les plaies des individus, une forme d'immunité sociale (Herzberg 2019, Kutsukake et al 2019).

Le comportement nécrophorique ou les cimetières de fourmis ?
Le rejet des cadavres à l’extérieur du nid à distance est bien connu chez les fourmis pour éviter les risques d'infections (par exemple chez Lasius niger, Ataya et Lenoir 1984). Les anciens auteurs ont même décrit des cimetières avec des "funérailles". On parle de "sanitation". Voir Cimetières

Voir
- Abdun, E. (2012). Des fourmis exploitent le concept du .. vaccin. Science et Vie juin. p. 22.
- Ataya, H. and A. Lenoir (1984). Le comportement nécrophorique chez la fourmi
Lasius niger L. Insectes Sociaux 31: 20-33. Pdf
- Brütsch, T., A. Felden, A. Reber and M. Chapuisat (2014). Ant queens (Hymenoptera: Formicidae) are attracted to fungal pathogens during the initial stage of colony founding. Myrmecological News 20: 71-76.
- Cremer, S., S. O. Armitage and P. Schmid-Hempel (2007). Social immunity. Current Biology 17: R693-R702.
- Dagan, A. (2015). Le salut des abeilles pourrait venir de leur capacité à vacciner naturellement leurs petits. Science et Vie, octobre 2015, n°1177: p. 28. Pdf
- Debroise, A. (2012). IMMUNITÉ Les fourmis pratiquent la vaccination sociale. La Recherche 466, juillet-août 2012. Interview de Claudie Doums.
- Diez, L., J.-L. Deneubourg and C. Detrain (2012). Social prophylaxis through distant corpse removal in ants. Naturwissenschaften 99(10): 833-842. doi: 10.1007/s00114-012-0965-6.
- Dupont-Besnard, M. (2021) La distanciation physique, l’isolement et le soin existent aussi chez les animaux. numerama.com 9 mars 2021. (Lien)
- Edmonds, P. (2020) Les reines des fourmis boostent leur système immunitaire en s'accouplant. nationalgeographic.fr 2 décembre 2020. (Lien)
- Fraval, A. (2018) Prophylaxie sociale. Opie-insectes. http://www7.inra.fr/opie-insectes/epingle18.htm
- Hamilton, C., B. T. Lejeune and R. B. Rosengaus (2011). Trophallaxis and prophyllaxis: social immunity in the carpenter ant
Camponotus pennsylvanicus. Biology letters 7: 89-92.
- Gálvez, D. and M. Chapuisat (2014). Immune priming and pathogen resistance in ant queens. Ecology and Evolution 4(10): 1761-1767. doi: 10.1002/ece3.1070.. Pdf
- Goes, A., M. O. Barcoto, P. W. Kooji, O. C. Bueno and A. Rodrigues (2020). How Do Leaf-Cutting Ants Recognize Antagonistic Microbes in Their Fungal Crops? Frontiers in Ecology and Evolution. doi: 10.3389/fevo.2020.00095.
- Helft, F., C. Tirard and C. Doums (2012). Effects of division of labour on immunity in workers of the ant Cataglyphis cursor. Insectes Sociaux 59(3): 333-340. 10.1007/s00040-012-0225-y
- Herzberg, N. (2018). L'art de protéger la colonie. Le Monde Science et Médecine, 14 mars 2018, n°300, p. 5. Pdf
-
Herzberg, N. (2019). Le puceron, kamikaze social. Le Monde Science et Médecine 2 mai 2019. p. 8. Pdf
- infos-israel.news (2021) Étude scientifique : les fourmis sont socialement distantes lors des pandémies. (Lien)
- Konrad, M., M. L. Vyleta, F. J. Theis, M. Stock, S. Tragust, M. Klatt, V. Drescher, C. Marr, L. V. Ugelvig and S. Cremer (2012). Social Transfer of Pathogenic Fungus Promotes Active Immunisation in Ant Colonies. PLoS Biol 10(4): e1001300. 10.1371/journal.pbio.1001300
- Konrad, M., C. D. Pull, S. Metzler, K. Seif, E. Naderlinger, A. V. Grasse and S. Cremer (2018). Ants avoid superinfections by performing risk-adjusted sanitary care. Proceedings of the National Academy of Sciences 115(11): 2782-2787. 10.1073/pnas.1713501115
-
Kutsukake, M., M. Moriyama, S. Shigenobu, X.-Y. Meng, N. Nikoh, C. Noda, S. Kobayashi and T. Fukatsu (2019). Exaggeration and cooption of innate immunity for social defense. Proceedings of the National Academy of Sciences 116(18): 8950-8959. 10.1073/pnas.1900917116
-
"Les fourmis aussi ont des arrêts-maladie", Par Jean-Luc Nothias, lefigaro.fr, 29/11/2018.
- Mulot, R. (2019). Afin d'éviter l'épidémie, les fourmis pratiquent la quarantaine. Science et Avenir n° 863, janvier 2019: p. 22. Pdf
- Pull, C. D., L. V. Ugelvig, F. Wiesenhofer, A. V. Grasse, S. Tragust, T. Schmitt, M. J. F. Brown and S. Cremer (2018). Destructive disinfection of infected brood prevents systemic disease spread in ant colonies. eLife 7: e32073. 10.7554/eLife.32073. Libre de droits
- Qiu, H.-L., L.-H. Lu, M. P. Zalucki and Y.-R. He (2016). Metarhizium anisopliae infection alters feeding and trophallactic behavior in the ant
Solenopsis invicta. Journal of Invertebrate Pathology 138: 24-29. http://dx.doi.org/10.1016/j.jip.2016.05.005
- Romano, V., A. J. J. MacIntosh and C. Sueur (2020). Stemming the Flow: Information, Infection, and Social Evolution. Trends in Ecology & Evolution 35(10): 849-853. doi: https://doi.org/10.1016/j.tree.2020.07.004.
- Stroeymeyt, N., A. V. Grasse, A. Crespi, D. P. Mersch, S. Cremer and L. Keller (2018). Social network plasticity decreases disease transmission in a eusocial insect. Science 362(6417): 941-945. 10.1126/science.aat4793
et quelques uns des articles qui citent ce travail :

- Pralong, M. (2018) L'incroyable travail de fourmi des biologistes lausannois. lematin.ch, 23 novembre 2018, https://www.lematin.ch/sante/sciences/incroyable-travail-fourmi-biologistes-lausannois/story/21231517 (lematin.ch)
- et une belle perle : Les fourmis ont inventé le congé maladie bien avant l’homme ... (site web)
- Les fourmis peuvent nous apprendre comment éviter les épidémies (site web)
- Les fourmis malades prennent des “congés maladie” pour protéger la colonie (Sciencepost.fr)
- Les fourmis, ensemble pour faire face aux maladies (radio-canada.ca) avec une vidéo
- Jollien, N. (2018) Les fourmis savent éviter les épidémies. Letemps.ch, 22 novembre 2018 (letemps.ch) avec interview de Thibaud Monnin et Cédric Sueur. Pdf
- et bien sûr Le Monde du 28 novembre 2018 : Contre l'infection, les fourmis s'organisent. Pdf (avec la photodes fourmis taguées)

- de Souza, D.J., A. Bézier, D. Depoix, J.-M. Drezen and A. Lenoir (2009). Blochmannia endosymbionts improve colony growth and immune defence in the ant Camponotus fellah. BMC Microbiology 9(1): 29. Pdf
- de Souza, D. J., D. Depoix, J. Lesobre and A. Lenoir (2006). Camponotus fellah (Formicidae : Formicinae) et son endosymbionte, Candidatus Blochmannia. Union internationale pour l’étude des insectes sociaux – section française. Colloque annuel. Avignon – 24-27 avril 2006: 62. Pdf

- de Souza, D. J., S. Devers and A. Lenoir (2011). Blochmannia endosymbionts and their host, the ant Camponotus fellah: Cuticular hydrocarbons and melanization. Comptes Rendus Biologie 334: 737-741. Pdf
- Stockmaier, S., N. Stroeymeyt, E. C. Shattuck, D. M. Hawley, L. A. Meyers and D. I. Bolnick (2021). Infectious diseases and social distancing in nature. Science 371(6533): eabc8881. doi: 10.1126/science.abc8881. Pdf  
Voir infos-israel.news (2021) Étude scientifique : les fourmis sont socialement distantes lors des pandémies. (Lien)
- Tassart, A.-S. (2018) VIDEO. En cas d'infection, ces fourmis se comportent comme les cellules du système immunitaire. sciensesetavenir.fr, 15 janvier 2018, p. https://www.sciencesetavenir.fr/animaux/insectes/en-cas-d-infection-ces-fourmis-se-comportent-comme-les-cellules-du-systeme-immunitaire_119826
- Townsend, A. K., D. M. Hawley, J. F. Stephenson and K. E. G. Williams (2020). Emerging infectious disease and the challenges of social distancing in human and non-human animals. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 287(1932): 20201039. doi: doi:10.1098/rspb.2020.1039.
- Ugelvig, L. V. and S. Cremer (2007). Social prophylaxis: group interaction promotes collective immunity in ant colonies. Current Biology 17: 1967-1971.
- Ugelvig, L. V. and S. Cremer (2012). Effects of social immunity and unicoloniality on host-parasite inetractions in invasive insect societies. Functional Ecology 26: 1300-1312.
- Wu, Y., Y. Zheng, Y. Chen, G. Chen, H. Zheng and F. Hu (2020). Apis cerana gut microbiota contribute to host health though stimulating host immune system and strengthening host resistance to Nosema ceranae. Royal Society Open Science 7(5): 192100. doi: doi:10.1098/rsos.192100.