Fourmis champignonnistes - Fourmis coupe-feuilles

fourmis parasol ou fourmis manioc en Guadeloupe

Alain Lenoir mis à jour 14-Sep-2019

Les fourmis champignonnistes (fourmis parasol de Guadeloupe) sont caractéristiques de l'Amérique latine tropicale et subtropicale. Elles font partie de la sous-famille des Attines avec 230 espèces. Ce sont essentiellement les Atta et Acromyrmex mais aussi des espèces plus primitives comme les Apterostigma qui font de petites colonies. Elles ont inventé il y a 50-60 millions d’années la culture des champignons sur compost en association obligatoire (symbiose) avec un champignon. Elles prennent la niche écologique occupée en Afrique et en Asie par les termites champignonnistes Macrotermitidae qui n'ont pas de flagellés symbiotiques et sont donc incapables de digérer la cellulose. Les fourmis champignonnistes font du compost dans des fermes à champignons, elles fertilisent les jardins de champignons avec des morceaux de plantes mâchées (feuilles découpées, pétales de fleurs). Le champignon digère les feuilles grâce à des enzymes que les fourmis ne possèdent pas. Une colonie peut comporter plusieurs millions d'individus et consommer quotidiennement autant qu'une vache adulte. Atta cephalotes et A. sexdens sont les premiers insectes nuisibles d'Amérique tropicale et peuvent détruire jusqu'à 10% des récoltes.

    une poterie de reine d'Atta


Atta
et Acromyrmex cultivent un champignon basidiomycète de type lépiote (Leucoagaricus, Rozites) avec des morceaux de feuilles, les larves sont nourries avec les mycotêtes (= gondylidia ou choux-raves) du champignon (surtout hémicellulose, la cellulose est peu digérée), les adultes se nourrissent simplement avec la sève des feuilles. Le champignon ne fructifie presque jamais, sauf si la colonie meurt.

Les nids comportent une seule reine inséminée jusqu’à 10 fois. Elle peut vivre jusqu’à 15 ans, elle pond en moyenne 20 œufs par minute, soit 10 millions par an.
Les vols nuptiaux sont spectaculaires, regroupant des milliers de sexués (fourmis volantes). La reine fécondée souvent par plusieurs mâles va avoir une réserve de sperme pour toute sa vie. Elle emporte dans son vol nuptial un fragment de mycélium dans sa poche infrabuccale pour fonder une nouvelle colonie et démarrer sa culture. Dans la chambre où elle s'est isolée, elle défèque et y dépose le champignon avec de la salive.

Le succès considérable de ces fourmis est lié à la taille des colonies : plusieurs millions d’individus. Ceux-ci sont de taille très variable (castes), et ont des tâches bien différenciées. Celles que l’on voit sont les fourrageuses qui vont récolter les feuilles. Elles s’organisent en brigades et travaillent à la chaîne. Elles sont protégées par des soldats aux mandibules acérées. En moyenne 20 à 40% des fourageuses d'Atta et Acromyrmex rentrent au nid à vide. En fait les ouvrières partent du nid avec leur jabot plein de liquide (origine champignons ?) qu’elles assimilent dans leur estomac si elles rentrent chargées. Elles partent avec leur lunchbox.. (Rytter and Shik 2016).

On a mesuré qu'une colonie d'Atta récolte de 88 à 509kg de poids sec de feuilles par an sur 800 à 5000 m2 avec jusqu'à 3 km de pistes. Un arbre peut être défolié à 40%. Les pistes peuvent aller jusqu'à 250m. Les plantes autour de la colonie ont un succès reproducteur diminué, mais les graines déposées dans les chambres de rejets germinent mieux. Elles deviennent hyper abondantes dans les habitats modifiés par l'homme où il y a une fragmentation des espaces. Avec le retour de la forêt la densité des nids baisse à nouveau (Leal et al 2024).

Dégats d'Atta sur un arbuste :  

Un nid d'Atta en Guyane :  

Mais dans certains endroits au Brésil "Les fourmis s’en donnent à cœur joie. Elles sont considérées comme des alliées ici, même quand elles dévorent les feuilles d’un arbre complet, dépouillé jusqu’à la dernière miette : c’est que l’arbre était malade ou mal placé. De même qu’on commence à entendre en Europe qu’il n’y a pas de mauvaises herbes, il n’y a pas ici de ravageurs, que des auxiliaires." (Morel Darleux 2018). Pourtant le géographe Hervé Théry dans Télérama du 4 septembre 2019 à propos de la forêt a amazonienne qui brûle "La culture sur brulis est vieille comme l'agriculture. Les indiens d'Amazonie iont toujours brûlé des surfaces de 3 ou 4 hectares, sur lesquelles ils cultivent quelqes années. Quand le sol est épuisé, et surtout quand les fourmis arrivent, ils vont plus loin."

En Guadeloupe on parle des fourmis manioc ou fourmis parasol. Il existe à Cayenne une Rue des fourmis manioc.

La fourmi et le champignon forment une véritable symbiose. Les ouvrières reconnaissent leur propre souche de champignon et tout champignon étranger est rejeté. Il y a un véritable apprentissage de l’odeur de leur cultivar (Seal et al. 2012). Elles perçoivent même si les feuilles sont nocives pour le champignon (par exemple traitées avec un fongicide) et vont alors les éviter (Arenas and Roces 2016). Ces dernières années on a découvert que la symbiose est bien plus complexe que ce que l’on pensait. Des champignons parasites très virulents du genre Escovopsis peuvent se développer dans la culture et tuer la colonie rapidement. La réponse des fourmis a été d'inventer des produits phytosanitaires en domestiquant des bactéries actinomycètes du genre Pseudonocardia qui se trouvent sur le corps de la fourmi. E
lles ont développé, derrière leur tête, sur leurs flans ou sous leurs pattes, de minuscules « cryptes » qui les tiennent au chaud, et des glandes associées qui les nourrissent (Li et al 2018, voir Herzberg 2018). L’ensemble de ces accessoires consommerait 25 % des dépenses énergétiques de l’insecte. L'un des antibiotiques a été identifié, il s'appelle dentigérumycine (Oh et al 2009), mais il ne semble pas qu'il soit intéressant pour l'homme. Ces bactéries secrètent d'autres antibiotiques comme la candicidine (connue depuis 1953) qui sont actifs contre des Streptomyces (Haeder et al 2009, Dangelo et al 2016). On ne comprend pas pourquoi les Escovopsis n'ont pas développé de résistance ... (Li et al 2018, voir Herzberg 2018). On trouve des Pseudonocardia chez de nombreuses espèces d'hyménoptères (Matarrita-Carranza et al 2017). Ces bactéries sont aussi emportées par la jeune reine fondatrice. Il existe aussi des levures qui mangent les bonnes bactéries ; et d’autres micro-organismes en cours de découverte. On vient par exemple de trouver des bactéries fixatrices d’azote comme celles qu’on trouve dans les racines de légumineuses. Il existe un véritable « microbiome » bactérien dans la meule à champignon où ce sont des bactéries qui digèrent les parois cellulaires des plantes (Suen et al. 2010). Chez Apterostigma il y a d'autres bactéries qui pourraient être utilisées contre des infections nosocomiales grâce à la selvamicine

           Actinobactéries Pseudonocardia :        

Le nid souterrain est de la taille d’une maison. C’est une vraie mégapole, il faut excaver 7 mètres et 60 tonnes pour un nid complet âgé de seulement 6 ans avec 8 000 chambres. Il se prolonge par de nombreux tunnels à 40-50 cm sous la surface du sol, qui peuvent aller jusqu’à 90 mètres et facilitent l’approche des arbres ou arbustes. Il peut s’étendre sur un hectare. Voir une vidéo.

Meule à champignons
Elle ressemble à une éponge.
- la meule pousse dans une chambre maintenue à température et hygrométrie idéale,
- les fourmis sécrètent des antibiotiques (myrmicacine) pour protéger le champignon des bactéries, des autres champignons et même des fructifications du champignon. Ces fructifications sont parfois obtenues en culture artificielle. Le champignon est immunisé contre les antibiotiques de la fourmi.
- elles pratiquent aussi la taille du mycélium qui pousse en formant des boules (mycotêtes) qui sont consommées par les larves qui y trouvent des stérols et des composés azotés. Les ouvrières mâchent aussi les hyphes et récupèrent les sucs, puis les donnent aux larves. Pour Bass et Cherrett la croissance du mycélium est accrue de 30% sous l'effet des ouvrières. Elles cassent les mycelia avec leurs mandibules, ce phénomène est reproductible à la main avec une aiguille. Elles sont aussi capables de varier leur effort en fonction des besoins de la colonie.
- les ouvrières ont des besoins alimentaires différents : seulement 5% de leurs besoins énergétiques sont couverts par du champignon, le reste l'est par les sucs et la sève des feuilles coupées. Pourtant le champignon est nécessaire à la survie des adultes.

Fourmis champignonnistes et réchauffement climatique. Il semblerait d'après des travaux tout récents que les grands nids d'attines émettent de grandes quantités de CO2 et N2O. Voir plus.

Evolution. Une étude de généalogie des fourmis de forêt tropicale d'Amérique du Sud a confirmé l'apparition de l'agriculture il y a 55 à 65 millions d'années. Pourtant, longtemps ces fourmis se sont contentées de cueillir et se nourrir des champignons sauvages et il a fallu attendre il y a 30 millions d'années pour franchir le grand pas de la culture dans le nid avec domestication de cultivars spécifiques. Cela serait apparu dans des zones plus sèches (Branstetter et al 2017, voir Roy 2017). Franceinfo propose un quizz : "qui a inventé l'agriculture entre les Français, réponse A, les Sumériens, réponse B et les fourmis, réponse C ? Il s'agit en réalité des fourmis. Car oui, les fourmis ont la main verte et cela fait déjà 60 millions d'années que c'est le cas. Les humains ont été bien en retard par rapport à ces insectes. En effet, ils ont quant à eux inventé l'agriculture il y a 10 000 ans seulement. Une preuve de plus que l'homme a beaucoup à apprendre des animaux." (franceinfo 2017).

Les pistes des champignonnistes semblent fonctionner de manière particulière. En effet il semblerait qu'il n'y ait pas de répartition des tâches ni de coordination. Chaque fourmi résout comme elle l'entend les problèmes qu'elle rencontre et c'est la somme de toutes ces actions individuelles qui leur permet de bâtir les sentiers. Les fourmis "agissent uniquement en fonction de leur propre perception des obstacles", précise l'étude. "C'est surprenant, car les comportements collectifs s'organisent souvent en communiquant", explique à l'AFP Thomas Bochynek (et al 2019, voir Science et Avenir 2019). Voir Vézina (2019) avec interviews de Guy Theraulaz et Vincent Fourcassié.
« Il n'y a pas de communications chimiques entre les fourmis pour signaler la présence d'obstacles, mais il y a une communication indirecte baptisée stigmergie. Ce terme ne se limite pas aux signaux chimiques. La stigmergie comprend aussi l’interaction des insectes avec les structures matérielles qu’ils ont construites », explique Guy Theraulaz.

Antibiotiques
Chez Cyphomyrmex du Brésil (champignonniste) c'est la cyphomycine. En fait c'est un antifongique (Chevrette et al 2019, voir Fraval 2019).

En Amazonie, la grenouille Lithodytes lineatus vit dans les colonies d'Atta sans être attaquée, elle porte sur sa peau des substances qui la protègent, sans doute par mimétisme chimique mais cela reste à étudier (Barros et al 2016).

La fourmi champignonniste est souvent utilisée comme symbole. C'est ainsi que la couverture du livre "Transmettre" de Céline Alvarez et nombreux autres auteurs (L'Iconoclaste, 2017) présente des fourmis champignonnistes.

Les fourmis champignonnistes avec leurs grandes colonies sont toujours très attractives dans les expositions. On les a vues au Palais de la Découverte à Paris, à Rennes, Nantes, Tours, etc.. Le parc Phoenix à Nice développe en 2019 des élévages d'insectes avec des Atta.

Ce texte est inspiré en partie du livre sur les fourmis coupeuses de feuilles de (Hölldobler and Wilson 2010) et de sa traduction en français (L'incroyable instinct des fourmis; Hölldobler et Wilson 2012). Voir bien sûr Les fourmis, de Luc Passera et Serge Aron (2005) : Chapitre 12 : Relations entre les fourmis et les mycètes.

Voir
- franceinfo. (2017) Les fourmis ont inventé l'agriculture bien avant l'Homme. fr.news.yahoo.com, 25 avril 2017.
- Fraval, A. (2019) Les antibiotiques, c’est entomologique. Opie-insectes, mai 2019, p. http://www7.inra.fr/opie-insectes/epingle19.htm
- Profession chercheur épisode 01 - Les fourmis agricultrices (ScienceAnimation MidiPyrénées, par Audrey Dusutour 2010, sur Youtube)- Herzberg, N. (2018). Les fourmis, premières agricultrices bio Le Monde 7 octobre 2018. Voir texte ou pdf
- Roy, S. (2017). Pour l'agriculture, 30 millions d'années d'avance sur l'homme. Le Figaro 13 avril 2017. p. 11. Pdf
- Science et Avenir (2019) Les fourmis bâtisseuses de sentiers travaillent sans communiquer. Science et Avenir, 24 janvier 2019, p. https://www.sciencesetavenir.fr/animaux/arthropodes/les-fourmis-coupe-feuille-travaillent-sans-communiquer_130959. Pdf
-
Vézina, A.-M. (2019) Les fourmis coupe-feuille entretiennent leurs sentiers sans communiquer. larecherche.fr, 11 février 2019, p. https://www.larecherche.fr/entomologie/les-fourmis-coupe-feuille-entretiennent-leurs-sentiers-sans-communiquer Pdf
- Viana A.M. (1996) La reconnaissance coloniale du couvain et du champignon chez la fourmi champignonniste : Acromyrmex subterraneus subterraneus, Thèse soutenue à Paris 13. Résumé

- Arenas, A. and F. Roces (2016). Gardeners and midden workers in leaf-cutting ants learn to avoid plants unsuitable for the fungus at their worksites. Anim Behav 115: 167-174.
- Barros, A. d. L., J. L. López-Lozano and A. Pimentel Lima (2016). The frog Lithodytes lineatus (Anura: Leptodactylidae) uses chemical recognition to live in colonies of leaf-cutting ants of the genus Atta (Hymenoptera: Formicidae). Behav Ecol Sociobiol in press. DOI 10.1007/s00265-016-2223-y
- Bochynek, T., M. Burd, C. Kleineidam and B. Meyer (2019). Infrastructure construction without information exchange: the trail clearing mechanism in Atta leafcutter ants. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 286(1895): 20182539. 10.1098/rspb.2018.2539
- Branstetter, M. G., A. Ješovnik, J. Sosa-Calvo, M. W. Lloyd, B. C. Faircloth, S. G. Brady and T. R. Schultz (2017). Dry habitats were crucibles of domestication in the evolution of agriculture in ants. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 284(1852). 10.1098/rspb.2017.0095
- Dangelo, R. A. C., D. J. De Souza, T. D. Mendes, J. d. C. Couceiro and T. M. C. Della Lucia (2016). Actinomycetes inhibit filamentous fungi from the cuticle of Acromyrmex leafcutter ants. J. Basic Microbiol. 56: 1-9.
- Haeder, S., R. Wirth, H. Herz and D. Spiteller (2009). Candicidin-producing Streptomyces support leaf-cutting ants to protect their fungus garden against the pathogenic fungus Escovopsis. Proceedings of the National Academy of Sciences 106(12): 4742-4746. 10.1073/pnas.0812082106
- Hölldobler, B. and E. O. Wilson (2010). The leaf-cutting ants. Civilization by instinct, Norton. 160p.
- Hölldobler, B. and E. O. Wilson (2012). L'incroyable instinct des fourmis, Flammarion. 204p.
- Leal, I. R., R. Wirth and M. Tabarelli (2014). The Multiple Impacts of Leaf-Cutting Ants and Their Novel Ecological Role in Human-Modified Neotropical Forests. Biotropica 46(5): 516-528. 10.1111/btp.12126
- Li, H., J. Sosa-Calvo, H. A. Horn, M. T. Pupo, J. Clardy, C. Rabeling, T. R. Schultz and C. R. Currie (2018). Convergent evolution of complex structures for ant–bacterial defensive symbiosis in fungus-farming ants. Proceedings of the National Academy of Sciences. 10.1073/pnas.1809332115
- Matarrita-Carranza, B., R. D. Moreira-Soto, C. Murillo-Cruz, M. Mora, C. R. Currie and A. A. Pinto-Tomas (2017). Evidence for Widespread Associations between Neotropical Hymenopteran Insects and Actinobacteria. Frontiers in Microbiology 8(2016). 10.3389/fmicb.2017.02016. libre de droits
- Morel Darleux, C. (2018) Des fourmis et des hommes. La vie au cœur de la forêt tropicale. reporterre.net, 26 avril 2018, p. https://reporterre.net/Des-fourmis-et-des-hommes-La-vie-au-coeur-de-la-foret-tropicale
- Oh, D.-C., M. Poulsen, C. R. Currie and J. Clardy (2009). Dentigerumycin: a bacterial mediator of an ant-fungus symbiosis. Nature Chemical Biology 5 (6): 391.
- Rytter, W. and J. Z. Shik (2016). Liquid foraging behaviour in leafcutting ants: the lunchbox hypothesis. Animal Behaviour 117: 179-186. http://dx.doi.org/10.1016/j.anbehav.2016.04.022
- Seal, J. N., J. Gus and U. G. Mueller (2012). Fungus-gardening ants prefer native fungal species: do ants control their crops? Behavioral Ecology 23(6): 1250-1256. 10.1093/beheco/ars109
- Suen, G., J. J. Scott, F. O. Aylward, S. M. Adams, S. G. Tringe, A. n. A. Pinto-Tomás, C. E. Foster, M. Pauly, P. J. Weimer, K. W. Barry, et al. (2010). An Insect Herbivore Microbiome with High Plant Biomass-Degrading Capacity. PLoS Genet 6(9): e1001129.