AXEL MICHELSEN est professeur de biologie. Il dirige le Centre de communication acoustique, de l'institut de biologie de l'université d'Odense au Danemark.

(1) K. von Frisch, The Dance Language and Orientation of Bees , Harvard University Press, 1967.
(2) J. Tautz et al ., Nature , 382 , 32, 1996.
(3) R. Wehner, J. Exp. Biol ., 146 , 63, 1989.
(4) A.M. Wenner, The Bee Language Controversy , Educational Products Improvement Corp., Colorado, 1971.
(5) J.L. Gould, Science, 189, 685, 1975.
(6) A. Michelsen e t al., Behav. Ecol. Sociobiol., 30, 143, 1992.
(7) J.B.S. Haldane, The Future of Biology, in Possible Worlds and other Essays, Londres, Chatto & Windus, 1927.
(8) D.M. MacKay, in R.A. Hinde (éd.), Non-Verbal Communication, Cambridge University Press, 1972.
(9) A. Stabentheiner et al ., Verh. Dtsch. Zool. Ges ., 83 , 624, 1990.
(10) A. Michelsen et al ., J. Comp. Physiol ., A 161 , 633, 1987.
(11) A. Michelsen et al ., Behav. Ecol. Sociobiol ., 18 , 207, 1986 et J. Comp. Physiol ., A 158 , 605, 1986.
(12) D.C. Sandeman et al ., J. Exp. Biol ., 199 , 2585, 1996.
(13) W.H. Kirchner et al ., J. Comp. Physiol ., A 168 , 85, 1991.

Un robot danseur communique avec les abeilles butineuses
Danse techno chez les abeilles

La recherche, n° 310, juin 1998

En 1945, le prix Nobel Karl von Frisch découvrait que les abeilles butineuses indiquaient à leurs congénères restées à la ruche la localisation des meilleures fleurs en « dansant ». Depuis, de nombreuses recherches ont permis de comprendre la signification de ce « rock and swing », et même de le reproduire à l'aide d'un robot danseur. Mais si on en connaît de mieux en mieux les pas, de nombreuses interrogations persistent quant à leur enchaînement.
Lorsque les abeilles butineuses reviennent à la ruche au terme de leur exploration en quête de nourriture, elles exécutent des mouvements caractéristiques auxquels on a donné le nom de danse. Cette danse permet d'indiquer précisément aux autres butineuses l'emplacement des fleurs particulièrement intéressantes. Les abeilles ainsi recrutées s'y rendront à leur tour, connaissant la distance et la direction à suivre par rapport à la ruche et au soleil. Les recrues observent quelques danses, quittent la ruche et s'envolent. C'est ce qu'a découvert en 1945 le zoologiste autrichien Karl von Frisch(1). Cette découverte et bien d'autres sur la vie des abeilles lui valurent le prix Nobel de physiologie et de médecine en 1973.

Un tel langage est exceptionnel dans le monde animal. Généralement, les systèmes de communication des animaux ne s'intéressent qu'aux événements immédiats, les concernant directement ou ayant trait à leur environnement (possibilité d'accouplement, approche d'un prédateur...). Les abeilles, elles, utilisent un langage abstrait pour transmettre une quantité considérable d'informations sur des événements lointains.

Mais comment se déroule cette danse ? Quels mouvements effectue la danseuse pour indiquer le chemin à suivre ? Apprenons ensemble les pas de cette danse très expressive.

La danse se déroule normalement dans la ruche, sur les gâteaux verticaux de cire dont les alvéoles sont remplies de miel, les rayons. Dans un premier temps, la danseuse avance en ligne droite en s'agitant frénétiquement : c'est la course frétillante. Ensuite, elle effectue un mouvement circulaire, une fois par la droite et une fois par la gauche, en décrivant un 8. Quelques abeilles (les réceptrices) restent en contact étroit avec la danseuse pendant la majeure partie de la danse, avant de partir butiner à l'endroit indiqué (fig. 1). Au cours de la course frétillante, la danseuse agite latéralement son corps quinze fois par seconde et émet avec ses ailes des vibrations sonores d'une fréquence de 280 Hz. Des analyses récentes de films vidéo à défilement rapide montrent que le mot « course » est trompeur(2). En effet, si le corps se porte continuellement en avant, la plupart du temps les pattes restent fermement en contact avec le support. Cela permet à la danseuse de frétiller très rapidement, à la manière d'un pendule. Pendant une danse rapide, le corps tourne aussi autour de son axe longitudinal. On serait tenté de rebaptiser cette course frétillante « rock et swing », mais cette expression n'est guère appropriée dans un contexte scientifique.

Deux types d'expériences ont permis d'étudier les informations transmises au cours de la danse. On entraîne des butineuses à visiter un distributeur de nourriture offrant une solution sucrée. Lors de leur visite, elles sont marquées avec de la peinture. On étudie ensuite la danse de ces insectes marqués, en faisant varier l'emplacement du distributeur. Pour étudier le recrutement des réceptrices, on parfume légèrement l'eau sucrée du distributeur. On place ensuite des appâts parfumés à différentes distances de la ruche et dans différentes directions. Des observateurs placés près des distributeurs et des appâts comptent les visiteuses. Ces expériences montrent que les abeilles recrutées cherchent la cible approximativement à la distance et dans la direction indiquée par la danse. Il faut une odeur si l'on veut que les abeilles trouvent les appâts, car la danse ne renferme aucune information sur la forme ou la couleur des sources de nourriture (les fleurs).

Au cours de la danse, l'angle formé par la direction de la course frétillante et la verticale indique l'angle que les recrues devront ultérieurement respecter entre leur ligne de vol et l'azimut solaire (fig. 2). La vitesse des mouvements de la danseuse est inversement proportionnelle à la distance de la nourriture. Ainsi, plus la source est proche, plus l'abeille décrit un nombre élevé de 8 par unité de temps. L'indication de la direction sem-ble très stéréotypée chez toutes les abeilles mellifères. Il existe cependant des dialectes pour signifier la distance de la cible. Ainsi, une course frétillante toutes les trois secondes indique une distance de 500 m chez les abeilles italiennes, mais de 800 m chez les abeilles Carniola .

Les abeilles utilisent également le langage de la danse pour indiquer les emplacements d'eau, de résine (utilisée pour boucher les fentes de la ruche et fixer les gâteaux de cire), et les emplacements favorables pour un nouveau nid (pendant l'essaimage). Dans ces derniers cas, les butineuses peuvent marquer la destination avec une substance odorante sécrétée par une de leurs glandes.

Ce codage de l'information soulève plusieurs questions. Par exemple, comment la danseuse et les réceptrices compensent-elles les changements rapides de l'azimut solaire au fur et à mesure du déplacement du soleil dans le ciel ? Et comment déterminent-elles la position du soleil, si le ciel est couvert ?

Des danseuses très motivées peuvent danser pendant une heure, voire plus. Les réceptrices attendent souvent longtemps avant de quitter la ruche. En Europe centrale, en milieu de journée en été, l'azimut solaire change de plus de 20 degrés par heure. Les réceptrices feraient d'importantes erreurs de direction, si elles ne corrigaient pas le mouvement apparent du soleil.

De nombreuses expériences ont démontré que les abeilles, comme la plupart des animaux, ont une horloge biologique. Les danseuses peuvent ainsi ajuster la direction de leur danse en fonction du temps qui passe. De même, les réceptrices ajusteront progressivement les angles mémorisés pendant la danse. Karl von Frisch a montré que les yeux des abeilles, comme ceux des fourmis, étaient sensibles au plan de polarisation de la lumière. La polarisation du ciel est fonction de l'heure et de la position du soleil. Les abeilles peuvent donc profiter de cet atout sensoriel pour déterminer la position du soleil lorsque le ciel est couvert, à condition qu'un petit bout de ciel bleu soit visible. Plus tard, on a découvert que l'abeille était capable de reconstituer une carte de la polarisation moyenne du ciel à partir d'un échantillonnage de la lumière polarisée perçue par environ 150 facettes de son oeil composé(3).

Au début des années 1970, Adrian M. Wenner et ses collègues de l'université de Santa Barbara en Californie ont publié une série de travaux remettant en cause ceux de Karl von Frisch. Ils affirmaient que la danse des abeilles n'était pas un vrai langage(4). Certes, la danse renfermerait des indications sur la distance et la direction, mais les réceptrices se présentant au distributeur de nourriture ou à proximité auraient été guidées par des indices olfactifs. Les butineuses auraient établi une piste d'odeurs depuis la cible jusqu'à la ruche.

Cette controverse a suscité un vif intérêt non seulement dans le monde scientifique mais aussi dans le grand public. Cela s'explique sans doute par la réputation de Karl von Frisch, par son prix Nobel. Mais aussi certainement par le fait que de nombreuses personnes ont été étonnées de découvrir qu'un animal si éloi- gné des mammifères et des oiseaux, l'insignifiante abeille, était doté d'un système de communication aussi complexe et sophistiqué.

Pour vérifier l'hypothèse de Wenner, on a cherché à faire en sorte qu'une danseuse indique un autre emplacement que celui du distributeur, afin de voir si les réceptrices trouvaient l'emplacement indiqué par la danse. Deux sortes d'expériences ont été mises au point à cet effet. James Gould, professeur à l'université américaine de Princeton, a changé la direction indiquée par la danse grâce à une source lumineuse placée près de la danseuse(5). Pour notre part, nous avons construit une danseuse robot capable d'envoyer les réceptrices à des endroits que le robot n'avait jamais visités(6). Dans les deux types d'expériences, les recrues ont suivi les instructions de la danseuse, ignorant tout autre indice.

Déjà en 1927, le professeur anglais John Haldane prédisait : « Il semblerait que l'on puisse demain épier les conversations des abeilles et y participer après-demain. Pour cela il faudrait sans doute une abeille mécanique capable de faire les bons mouvements et peut-être d'émettre l'odeur et le son adéquats. Ce ne serait peut-être pas très rentable mais rien ne dit que c'est impossible (7) . »

C'est seulement quelques dizaines d'années plus tard qu'une telle « abeille mécanique » a été conçue. La mise au point d'une danseuse robot a été un pas important pour étudier les divers paramètres de la danse. Sans cet outil expérimental, on ne peut pas savoir avec certitude quel moment de la danse est déterminant pour l'orientation des réceptrices. En ce qui concerne la direction, par exemple, elles pourraient percevoir l'orientation de toute la figure ou seulement d'une de ses phases. Elles pourraient aussi observer la vitesse de la danse tout entière ou d'un seul frétillement pour déterminer à quelle distance se trouve la nourriture.

Depuis 1957, plusieurs tentatives infructueuses ont été faites pour orienter des abeilles grâce à des modèles mécaniques de danseuse. Dans tous les cas, les abeilles ont montré un grand intérêt pour les modèles mais sans pour autant suivre les indications transmises. Notre robot diffère des modèles antérieurs : il produit des courants d'air semblables à ceux que l'on observe à proximité des danseuses, et des abeilles vont effectivement butiner aux endroits indiqués par sa danse(6).

Notre modèle est en cuivre recouvert d'une pellicule de cire d'abeille. De même longueur qu'une ouvrière, il est un peu plus large. Les ailes sont simulées avec un morceau de lame de rasoir qu'un électro-aimant fait vibrer. Un moteur à plusieurs vitesses fait tourner le modèle et le fait frétiller pendant la course frétillante. D'autres moteurs lui font décrire un 8. Durant de brefs arrêts, des « échantillons de nourriture » (de l'eau sucrée aromatisée) sont émis par un mince tube de plastique situé près de la « tête ».

Tous les moteurs sont pilotés par ordinateur. On peut donc contrôler tous les paramètres de la danse grâce à un logiciel. Cela permet de modifier isolément chaque mouvement et de créer des danses atypiques. A intervalles de trois minutes, l'ordinateur calcule l'azimut solaire et ajuste la direction de la course frétillante pour prendre en compte le mouvement apparent du soleil. Le modèle est installé sur le rayon inférieur, près de l'entrée d'une ruche d'observation à deux rayons. On ajoute à l'eau sucrée et à la pellicule de cire du modèle un léger parfum non familier aux abeilles. Des appâts avec le même parfum sont placés à différents endroits du champ et des observateurs comptent les abeilles qui s'en approchent. Pour étudier le transfert de l'information sur la distance, sept appâts sont placés à différentes distances dans la direction indiquée par le modèle. Dans les expériences sur la direction, huit appâts sont placés à intervalles égaux à 370 m de la ruche.

Nous avons commencé par déterminer l'efficacité du robot dans le transfert d'information avec des danses normales (fig. 3). Nous avons ensuite utilisé l'ordinateur pour opérer des danses donnant aux abeilles des informations contradictoires sur la distance ou la direction. Le robot peut ainsi bouger rapidement pendant la course frétillante (indiquant une distance courte) et lentement durant le mouvement de retour (indiquant une longue distance), et inversement. Les abeilles suivent les instructions données par la course frétillante et ignorent la durée du retour. De la même manière, on peut changer la place de la course frétillante dans le 8 pour que cette course et le 8 indiquent des directions opposées. Encore une fois, les abeilles obéissent aux instructions de la course frétillante. Celle-ci apparaît donc comme le « paramètre principal » dans le transfert de l'information concernant à la fois la distance et la direction. Au cours de la course frétillante normale, la danseuse frétille et émet des vibrations avec ses ailes. Nous nous attendions à ce que chacun de ces deux éléments joue un rôle particulier dans le transfert de l'information. Le premier pouvait indiquer la distance, le second attirer ou motiver les abeilles. Cette hypothèse n'a pas été confirmée par des expériences où frétillement et vibration des ailes étaient totalement ou partiellement dissociés. Il semble donc que ces éléments de la danse soient relativement redondants. La redondance du signal, on le sait, confère aux systèmes de communication une plus grande tolérance aux erreurs de transmission(8).

Notre robot recrute généralement moins d'abeilles que les danseuses vivantes. Ce n'est sans doute guère surprenant, compte tenu de son caractère rudimentaire. On sait par ailleurs que les danseuses vivantes ont une température thoracique supérieure à 40 °C, soit 5 à 6 °C de plus que chez la plupart des autres abeilles de la ruche(9). Nous avons testé un modèle doté d'un dispositif chauffant. Il a malheureusement suscité un comportement agressif chez les abeilles chaque fois que la température dépassait 34 °C. On ignore pourquoi.

Comme on l'a vu, les réceptrices semblent obtenir l'information sur la localisation de la nourriture principalement en « observant » la course frétillante de la danseuse. Etant donné qu'elles peuvent recueillir l'information dans l'obscurité totale, la vision ne doit pas forcément entrer en ligne de compte. Von Frisch a émis deux hypothèses. D'une part, les sons produits par la danseuse pourraient se transmettre aux réceptrices sous forme de vibrations qui se propageraient à travers le rayon de la ruche. D'autre part, les réceptrices pourraient être en contact avec la danseuse. Nous avons, pour notre part, découvert un champ tridimensionnel de courants d'air intenses autour de la danseuse, ce qui suggère une troisième hypothèse(10). Les réceptrices se tiendraient à courte distance de la danseuse et percevraient la danse au moyen d'organes récepteurs sensibles au déplacement de l'air. Examinons brièvement ce qui peut étayer les trois hypothèses.

La reine émet des vibrations que l'oreille humaine perçoit comme des « tuts » et des « couacs », lorsque la colonie se prépare à essaimer. Les abeilles qui assistent aux danses peuvent aussi émettre des signaux (signaux d'arrêt). Les abeilles ne sont pas sensibles au bruit produit, mais aux vibrations transmises au support. Ces vibrations se propagent dans le rayon de la ruche, sous forme d'ondes, perpendiculaires à la surface. Elles ont des variations d'amplitude assez importantes (de 0,1 à 1 mm)(11). Des mesures des vibrations, utilisant un laser, réalisées à proximité de la danseuse, ont montré que les sons émis (vibrations des ailes à une fréquence de 280 Hz) ne sont pas transmis de cette manière par le support. Mais les rayons ont des structures complexes. Ainsi ce résultat n'exclut pas d'autres modes de transmission des vibrations produites au cours de la course frétillante. On a suggéré récemment que le frétillement latéral de la danseuse pourrait engendrer des vibrations parallèlement au plan du rayon(12). Les tentatives de mesure de ces vibrations ont échoué.

Même si les danseuses produisent des vibrations, on voit mal comment elles véhiculeraient des informations spécifiques sur la distance et la direction de la source de nourriture. En outre, comme la communication par la danse a aussi lieu dans des essaims en l'absence de rayons, les vibrations du support ne sauraient jouer un rôle essentiel.

L'hypothèse selon laquelle les réceptrices recevraient des informations en touchant la danseuse a suscité de nombreux débats. L'analyse d'enregistrements cinématographiques classiques montre qu'à chaque instant moins de 25 % des abeilles présentes sont suffisamment proches de la danseuse pour la toucher(10). Mais grâce à la résolution supérieure des bandes vidéo à défilement rapide, on s'est rendu compte que les réceptrices les plus actives peuvent toucher la danseuse avec une ou deux antennes. Ce contact ne peut pas fournir d'informations précises sur la position de la danseuse. En revanche, ces collisions renseignent manifestement la réceptrice sur sa position par rapport à la danseuse : sur le côté ou dans l'axe de l'abdomen. Dans le premier cas, les deux antennes touchent la danseuse en même temps, dans le second en alternance.

Les mesures du champ d'induction acoustique de la danseuse ont suggéré une autre hypothèse(10). Le champ d'induction est la zone proche d'un émetteur sonore où l'oscillation des particules d'air est la plus rapide.

La danseuse bat des ailes, et l'air en mouvement peut atteindre une vitesse d'1 m/s très près des extrémités alaires. D'autres études ont révélé l'existence d'un champ tridimensionnel de courants d'air oscillant près de l'abdomen de la danseuse. Ces observations nous portent à croire que les réceptrices pourraient être informées de la position et de la vitesse de la danseuse par le déplacement d'air qu'elle provoque en dansant (y compris lors du frétillement). Les abeilles pourraient détecter ces déplacements d'air avec leurs antennes. Comme des brins d'herbe agités par la brise, les antennes sont sensibles aux mouvements d'air engendrés par les sons. Ces vibrations sont perçues par un organe sensoriel situé à la base de chacune des antennes. Il est intéressant de noter que la plupart des réceptrices placent la tête dans la zone de mouvement d'air intense, très près de la danseuse. Comme la vitesse du courant d'air diminue en fonction du cube de la distance à la source, son rayon d'action est sans doute inférieur à la longueur d'une abeille. Ainsi, les réceptrices sont bien placées pour percevoir les courants d'air produits.

Pour lors, il ne s'agit encore que d'une hypothèse de travail. L'efficacité de la danseuse robot qui imite les courants d'air tend à prouver le rôle crucial des mouvements de l'air dans la transmission de l'information entre la danseuse et les réceptrices. Expérimentalement, d'autres biologistes ont pu entraîner des abeilles à répondre à des courants d'air oscillants semblables à ceux produits par la danseuse(13). Mais les résultats de ces travaux ne semblent pas totalement concluants. Il n'est pas encore possible de décider avec certitude si l'hypothèse des courants d'air est valide ou non. D'autres études sont nécessaires pour trancher.