Éclairer l’évolution des fourmis parasites sociaux 

Mis à jour le 13-Avr-2023

actualite.housseniawriting.com, 4 mars 2023

Les fourmis sont connues comme des travailleuses acharnées, s’occupant sans relâche des tâches qui leur sont assignées – chercher de la nourriture, nourrir les larves, creuser des tunnels, ranger le nid. Mais en vérité, certains sont des paresseux absolus. Appelées parasites sociaux sans travailleurs, ces espèces rares n’existent qu’en tant que reines et elles meurent sans travailleurs pour s’occuper d’elles. Pour survivre, les fourmis parasites infiltrent une colonie de fourmis étroitement apparentées, où, tant qu’elles maintiennent leur nombre relativement bas, elles et leur progéniture deviennent la classe de loisirs de la colonie.

On a longtemps pensé que ces insectes résolument paresseux ont probablement fait évoluer leurs caractéristiques de reine une par une, à travers une série de mutations, dans un cadre isolé. Maintenant, les scientifiques du Laboratoire d’évolution et de comportement sociaux de l’Université Rockefeller, ainsi que leurs collaborateurs de l’Université de Harvard, ont une nouvelle théorie. Comme ils le rapportent dans Biologie actuelle [en fait Current Biology] ils ont découvert des mutants ressemblant à des reines – des fourmis parasites qui sont apparues spontanément dans des colonies de fourmis pilleuses clonales, qui sont généralement sans reine.

“Ce mutant est comme le précurseur d’autres espèces parasites”, explique Waring Trible, auteur principal de l’étude. “C’est une nouvelle façon de comprendre comment les fourmis évoluent pour devenir socialement parasites.”

Se plonger dans la génétique de ces fourmis uniques pourrait être un moyen de mieux comprendre les mécanismes moléculaires derrière la différenciation des castes, ou comment une fourmi se développe en ouvrière ou en reine, qui restent inconnues. Cela pourrait également aider à éclairer le développement biologique des organismes en général.

Parmi les plus de 15 000 espèces de fourmis identifiées, des centaines sont qualifiées de parasites sociaux. Née à l’intérieur d’une colonie hôte, une fourmi parasite quittera la colonie, utilisera une phéromone sexuelle pour attirer un mâle d’une autre colonie avec laquelle s’accoupler et, une fois enceinte, s’infiltrera dans la colonie d’origine ou en trouvera une autre à proximité. Elle utilisera souvent des subterfuges pour se faufiler devant les gardes de la colonie. La fourmi shampooing, par exemple, arrachera quelques fourmis juste à l’extérieur de l’entrée d’un nid, les lèchera pour acquérir l’odeur chimique caractéristique de la colonie, puis se lèchera partout pour la transférer sur son propre corps. Chimiquement masquée, elle peut alors se glisser à l’intérieur pour vivre sa vie et reproduire à la fois de nouvelles reines et des mâles qui s’accouplent en dehors de la colonie. Les mâles meurent et les reines recommencent le cycle.

En raison de leur caractère unique, ils ont été largement étudiés par les biologistes depuis Charles Darwin, mais il y a toujours un point de friction dans une théorie dominante de leur évolution, explique Daniel Kronauer, professeur associé Stanley S. et Sydney R. Shuman à l’Université Rockefeller, et chef de laboratoire. Ils sont étroitement liés à leurs hôtes, mais s’ils devaient acquérir ces traits parasites au fil du temps, ils devraient être isolés pendant la reproduction, sinon le croisement avec leurs hôtes effacerait leurs traits uniques. Mais personne n’a trouvé de fourmis à évolution intermédiaire – celles avec certains traits de parasites sociaux mais pas d’autres – dans la nature, dit Kronauer.

Lorsque des fourmis ressemblant à des reines sont soudainement apparues parmi les fourmis pilleuses clonales du laboratoire de Kronauer en 2015, Trible – qui cherchait à étudier les mécanismes génétiques derrière la différenciation des castes – l’a remarqué. Parce que les fourmis pilleuses clonales n’ont généralement pas de reines et se reproduisent de manière asexuée, les mutants ressemblant à des reines se sont démarqués : ils sont nés avec des ailes, des yeux et des ovaires plus grands et, à l’âge adulte, ont montré une indifférence générale envers le travail.

Mais il s’est avéré qu’ils n’étaient rien de nouveau – ils se cachaient depuis des années dans des colonies denses dont le nombre masquait leur présence. L’analyse génétique a révélé qu’elles avaient muté pour exister à l’intérieur de la colonie dans laquelle elles avaient été détectées pour la première fois – une communauté de fourmis par ailleurs normales que Kronauer avait collectées à Okinawa, au Japon, en 2008, et qui vivaient toujours dans le laboratoire. C’était un indice que l’histoire typique de l’invasion des fourmis parasites aurait peut-être besoin d’être repensée.

Les chercheurs ont ensuite mené une série d’expériences et d’analyses génétiques. L’une des premières expériences a consisté à les isoler pour voir si le phénotype était héréditaire. Parce que les fourmis pilleuses clonales se reproduisent de manière asexuée, elles n’avaient pas à se soucier des croisements avec d’autres fourmis.

Les mutants ressemblant à des reines pondent des œufs qui se sont développés en copies d’eux-mêmes. “Nous savions que nous avions quelque chose de cool”, dit Kronauer.

Ils ont également testé le comportement. Les groupes de recherche de nourriture composés entièrement de mutants ressemblant à des reines étaient deux fois plus petits que ceux des fourmis ouvrières, et ils étaient beaucoup moins susceptibles d’essayer d’enrôler d’autres fourmis pour retrouver de la nourriture. Ces comportements étaient une sorte d’intermédiaire entre la diligence des fourmis ouvrières et la dépendance des reines, et permettaient aux fourmis mutantes d’éviter les dangers inhérents au fait de quitter la sécurité de la colonie.

Bien qu’elles pondent deux fois plus d’œufs que leurs hôtes, les fourmis autorégulent leur nombre de têtes. Tant que leur nombre reste inférieur à environ 25 % de la population d’accueil, ils s’en sortent bien. Plus que cela et ils ont des ennuis. Les reines ont besoin de l’aide des ouvrières pour libérer leurs ailes lorsqu’elles sortent des pupes, et s’il y a trop de reines pour que les ouvrières s’en occupent, elles mourront empêtrées dans leur peau de pupe.

“Ils semblent avoir la capacité de réguler leur propre reproduction afin de ne pas entraîner l’extinction de leur colonie hôte, ce qui est une chose très intelligente à faire pour un parasite”, déclare Trible, un ancien membre du laboratoire de Kronauer qui dirige maintenant son propre laboratoire à Harvard étudiant ces mutants et d’autres. “Cela donne à ces mutants la capacité de survivre pendant de longues périodes.”

Le séquençage du génome entier a révélé que les reines parasites ont une mutation du chromosome 13, qui est structurellement similaire aux chromosomes qui régulent la structure sociale de la colonie chez d’autres fourmis. Ce chromosome mutant semble contenir un “supergène”, un ensemble de gènes qui travaillent ensemble pour créer un phénotype. Dans ce cas, le supergène contient plus de 200 gènes individuels, dont un nombre disproportionné participe au métabolisme des hormones. Ceux-ci incluent des gènes qui codent pour les enzymes du cytochrome p450, qui sont nécessaires pour synthétiser les hormones chez les fourmis et les humains, et peuvent jouer un rôle dans la création de ces mutants très inhabituels. (Cette famille d’enzymes peut être familière à toute personne qui a été avertie de ne pas boire de jus de pamplemousse pendant la prise de certains médicaments, car le jus empêche les enzymes de détoxifier les médicaments.)

Il semble qu’avec cette seule mutation, “leur forme, la production d’œufs plus élevée, le comportement – tout peut changer en une seule étape mutationnelle”, explique Kronauer.

Et si tel est le cas, dit Trible, “ce serait un moyen de passer d’une fourmi normale à un parasite au sein d’une seule espèce”.

Cette idée – que deux formes très différentes d’un animal peuvent apparaître dans une seule espèce – est au cœur du mystère des castes de fourmis. Parce que les parasites sociaux sans travailleurs proviennent d’un type très spécifique de mutation affectant le développement de la caste des fourmis, l’étude des mutants ressemblant à des reines a le potentiel de révéler des informations sur les mécanismes moléculaires encore inconnus qui permettent aux larves de fourmis de développer des morphologies de caste distinctes. “Il fournit un cadre très complet pour étudier leur évolution”, explique Kronauer.

Les résultats pourraient également conduire à de nouvelles recherches sur un important processus de développement connu sous le nom de mise à l’échelle allométrique qui se produit chez tous les animaux, y compris les humains, dit Trible. La mise à l’échelle allométrique maintient les tissus d’un organisme proportionnels à sa taille corporelle au fur et à mesure de sa croissance.

Ses mécanismes sont inconnus, mais leur compréhension est probablement pertinente pour de nombreux aspects de la biologie humaine, y compris la maladie, dit Trible. Peut-être que des mutants ressemblant à des reines peuvent fournir une nouvelle voie d’investigation. “Nous n’avons pas de bons exemples de mutations chez les mouches des fruits ou les souris ou les troubles génétiques humains qui brisent la mise à l’échelle allométrique de manière aussi dramatique”, dit-il. “Nous pensons que ce mutant ressemblant à une reine sera un outil puissant pour comprendre le développement des castes, et le développement des castes est à son tour un modèle idéal pour étudier ces questions plus larges sur le fonctionnement de la mise à l’échelle allométrique.”